A pesar de haber ejercido una fuerte hegemonía entre 1935 y 1976, período durante el cual en diferentes temporadas llegaría a ser único proveedor, demostrando ser una marca casi imbatible, en sus inicios en la competición desarrolló una fuerte rivalidad con su par Miller, que dominaba las carreras de la Indy desde 1922.
Asimismo, su reinado en esta competición se vería acabado en los años 1970 tras la aparición de la británica Cosworth, entre otros proveedores rivales.
Offenhauser diseñaba y construía motores de competición, habiendo participado con éxito en las 500 millas de Indianápolis y en Fórmula 1, entre otros.
Los primeros diseños fueron hechos en el año 1933 y siguieron construyendo motores hasta 1983.
Su combinación con los monoplazas Kurtis Kraft fue muy efectiva, realizando un binomio muy difícil de batir y que conquistó muchos triunfos importantes, como la Indy 500 que ganaron 24 veces En sus 11 años del Campeonato del Mundo, el motor Offenhauser asociado durante al menos una carrera con los siguientes 35 constructores: