Fue establecido en 1932 en un edificio que fue la casa del primer alcalde de Tel Aviv, Meir Dizengoff.

El Pabellón Helena Rubinstein de Arte Contemporáneo se inauguró en 1959.

El museo se trasladó a su actual ubicación en la avenida Saul-Hamelekh en 1971, otra ala fue añadida en 1999 y se estableció el Jardín de Escultura Lola Beer Ebner.

[4]​ La colección incluye varias obras destacadas, entre ellas Retrato de Friedericke Maria Beer (1916) del artista austríaco Gustav Klimt e Improvisación sin título V (1914), del artista ruso Vasili Kandinsky.

La Colección Peggy Guggenheim, donada en 1950, incluye 36 obras de artistas abstractos y surrealistas, entre ellas obras de Jackson Pollock, William Baziotes, Richard Pousette-Dart, Yves Tanguy, Roberto Matta y André Masson.