Fue fundado por el filántropo George Peabody en 1866 a instancias de su sobrino, el paleontólogo Othniel Charles Marsh.

El edificio original donde fue asentado fue demolido en 1917, por lo que se mudó a su actual ubicación en 1925, y desde entonces se ha expandido para ocupar el Museo Peabody, los anexos de los laboratorios Bingham y Kline, parte de tres edificios adicionales, y una estación de campo en Long Island Sound.

Las instalaciones del museo son utilizadas para almacenamiento, trabajo y clases de estudio.

Lull, George Gaylord Simpson, John Ostrom, Elisabeth Vrba, y Jacques Gauthier), y la colección de artefactos incas Hiram Bingham, recolectada en Machu Picchu.

Debido a que estos departamentos cuentan con una fuerte tradición de contratar a profesores que realizan investigación basada en colecciones, casi todas ellas tienen un activo uso interno y disfrutan de un continuo y considerable crecimiento.