Desde 1967 se encuentra en un edificio de dos plantas que fue reformado entre 2012 y 2016 y volvió a abrir nuevamente sus puertas a finales de 2018.
Una sección de la colección expone los objetos prehistóricos hallados en la isla desde el paleolítico hasta la Edad del Bronce.
Otra sala alberga hallazgos pertenecientes a la época de la fundación de la antigua ciudad de Corcira —que tuvo lugar a finales del siglo VIII a. C.— que muestran su origen y sus relaciones con otras ciudades griegas.
Por otra parte, se expone la evolución de la ciudad entre los siglos VII a. C. y IV d. C. Destaca su apogeo durante la época arcaica y principio de la clásica, hasta que con la guerra del Peloponeso se inició una época de declive.
Tuvo una breve recuperación durante algunos siglos del dominio romano.