Mientras estuvo con la orquesta de Paul Whiteman, tocó con músicos como Frankie Trumbauer, Bix Beiderbecke, Red Nichols y Joe Venuti.

[2]​ Hayton se unió a la Orquesta Charles Previn, que tenía un espacio semanal en la radio en Camel Pleasure Hour.

En cada lugar, continuó transmitiendo su programa de radio hasta que llegó a la costa oeste.

[5]​ "Cabin in the Cotton", "Love Me Tonight" y " Some of These Days " fueron todos éxitos.

Continuó trabajando con Crosby en la radio y grabando por un tiempo, pero en 1940 se convirtió en director musical de Metro-Goldwyn-Mayer.

Hayton ganó el Premio de la Academia a la música por On the Town con Roger Edens en 1950.

[8]​ El primer matrimonio de Hayton fue con Helen Maude Gifford, también llamada Bubs Gelderman, quien murió en 1943.

Lennie Hayton conoció la actriz Lena Horne cuando ambos tenían contrato con MGM y se casaron en diciembre de 1947 en París.

Más tarde admitió en una entrevista a Ebony en 1980 que se había casado con Hayton principalmente para avanzar en su carrera y cruzar la " línea de color " en el mundo del espectáculo, pero había aprendido a amarlo mucho.