La línea fue creada en enero de 2001 en sustitución de la línea C15, que realizaba el mismo recorrido de la actual línea 15 hasta llegar a la Ciudad de las Artes y las Ciencias, donde giraba para volver al centro.

En un primer momento, la línea estaba proyectada para llegar hasta el barrio de Nazaret, aunque finalmente terminaba su servicio en la rotonda que hay frente al puente de l'Assut de l'Or, por la parte del Centro Comercial El Saler y a cambio la línea 15 se desvió por Nazaret.

Desde General Urrutia al centro se superpone con la línea 6 (EMT Valencia).

El 3 de mayo de 2010, la línea 35 amplía su recorrido, cruzando para ello el puente de l'Assut de l'Or, prestando servicio a los barrios de La Creu del Grau y de Camí Fondo.

De esta forma, la línea 35 pasó a denominarse ‘Illes Canàries - Ciutat de les Arts i les Ciències - Pl.