En 1385, Federico V decidió implicar a sus hilos en los asuntos gubernamentales.

Hacia 1390 , se convirtió en uno de los confidentes de mayor confianza del nuevo emperador Wenceslao , animándole a gobernar con más convicción.

Juan III obtuvo Kulmbach y residía en el castillo de Plassenburg .

[cita requerida] Juan III se casó hacia 1381 con Margarita de Luxemburgo (1373-1410), hija del emperador Carlos IV del Sacro Imperio Romano Germánico y de Isabel de Pomerania.

Tuvieron una única hija, Isabel (1391-1429), que se casó con Eberhard III, conde de Württemberg.