En 1955, actuó como un estudiante problemático en la obra de Robert Woodruff Anderson Té y simpatía.

Ganó un Premio Tony por su actuación, y protagonizó la película del mismo nombre al año siguiente.

John Kerr tuvo un papel mayor en la versión en película de Rodgers and Hammerstein South Pacific (1958), actuando como el teniente Joe Cable, un recién llegado que va a ser enviado en una peligrosa misión de espionaje.

Su otra única aparición notable en una película fue en el film de Roger Corman Pit and the Pendulum (1961), coprotagonizado por Vincent Price y Barbara Steele.

En 1965, Kerr fue la estrella invitada en el programa de la NBC The Alfred Hitchcock Hour.