En 1966 dio vida a un joven Richard Rich en la galardonada cinta dramática-histórica A Man for All Seasons, la historia de Tomás Moro que ganó seis Óscar y siete BAFTA en 1967.

En 1978 protagonizó la película animada Watership Down, basada en la novela homónima de Richard Adams.

Dio voz a Hazel, y fue este uno de sus roles en películas animadas más recordados.

La trama se basaba en un viejo narrador de cuentos, interpretado por el propio Hurt, quien se sentaba a la luz de una chimenea junto con su perro parlante (una marioneta) a contar historias fantásticas basadas en distintos mitos y leyendas.

Es quien le revela a Harry Potter la relación entre lord Voldemort y su cicatriz en forma de rayo.

En 2009 confirmó su regreso para la saga Harry Potter, donde una vez más interpretaría a Garrick Ollivander en la última entrega: Las reliquias de la muerte, en 2010 y 2011, nueve años después de su primera participación en la serie cinematográfica.

Al final de ese episodio se mostró el inicio de su transformación en el Noveno Doctor, interpretado por Christopher Eccleston, confirmándose así que su Doctor estaba situado entre el Octavo y el Noveno.

Con el título The Many Deaths of John Hurt (Las múltiples muertes de John Hurt), un video de YouTube recopila sus muertes ficticias en 4 minutos y 30 segundos, desde The Wild and the Willing (1962) hasta Tinker Tailor Soldier Spy (2011): un total de 40.