Ján Popluhár comenzó su carrera en el fútbol después de la escuela secundaria con el RH Brno.

[1]​ En 1955 ingresó en el ŠK Slovan Bratislava, donde pasó quince temporadas y jugó 262 partidos, anotando 21 goles.

Tras dos temporadas en Lyon, el futbolista pasó cinco años con el club aficionado austríaco SK Slovan Viena como jugador-entrenador.

El entrenador del Slovan Bratislava, Leopold Šťastný, era famoso por crear apodos para sus jugadores y Popluhár se hizo conocido en los círculos futbolísticos eslovacos como 'Bimbo', debido a su noble carácter.

[3]​ Popluhár disputó 62 partidos con la selección de Checoslovaquia y anotó un gol.