Hizo su debut en Broadway en la comedia absurda Exit the King en 2009, donde recibió un premio Tony al Mejor Actor en una Obra por su actuación.

[5]​ Obtuvo prominencia por su papel en Shine (1996), por la que ganó un Premio de la Academia al Mejor Actor; sus otros papeles nominados al Oscar fueron por Shakespeare in Love (1998), Quills (2000) y The King's Speech (2010).

Rush también es conocido por sus actuaciones en televisión y recibió nominaciones al premio Primetime Emmy como actor principal destacado en una serie limitada o de antología o en una película por sus interpretaciones del comediante Peter Sellers en la película de HBO The Life and Death of Peter Sellers (2004), y del científico.

[14]​ En 1979, compartió apartamento con el actor Mel Gibson durante cuatro meses mientras coprotagonizaban una producción teatral de Esperando a Godot.

Esta producción se representó en Moscú y San Petersburgo, antes de volver a cosechar éxitos en el Adelaide Festival.

[17]​En 1998 participó en la película Shakespeare in Love, ganadora del Óscar a la mejor película, donde interpretó a Philip Henslowe, propietario del teatro The Rose, en el que se interpretaban las obras que escribía William Shakespeare, y que le valió una nueva nominación al Óscar, en este caso en la categoría de mejor actor de reparto.

Ese mismo año interpretó al inspector Javert en la versión cinematográfica de la novela de Victor Hugo Los miserables, dirigida por Bille August, junto a Liam Neeson, Uma Thurman y Claire Danes.

Recibiría su segunda nominación como mejor actor en los Óscar en 2000 por su interpretación del marqués de Sade en la película Quills.

Él, Cate Blanchett, Russell Crowe y Nicole Kidman, cada uno aparecía dos veces en la serie.

En 2014 se expuso "Las extraordinarias formas de Geoffrey Rush", en el Arts Centre Melbourne (Australia).

[19]​ En noviembre de 2017 la Sydney Theatre Company afirmó haber recibido una denuncia en la que se acusaba a Rush de haber tenido una "conducta inapropiada" cuando trabajaba con la compañía -de 2015 a 2016 interpretó el Rey Lear-.

Rush negó haber cometido acoso sexual y dijo desconocer los detalles de las acusaciones contra él.

[21]​ En 2022, se anunció que interpretaría a Groucho Marx en una adaptación de las memorias Raised Eyebrows .

[23]​ En 2023 se anunció que Rush protagonizaría junto a John Lithgow el thriller The Rule of Jenny Pen.