En 2007, Fiona Dourif actuó en la obra Some Americans Abroad, fuera de Broadway, en el teatro Second Stage,[5]​ y más tarde en el cortometraje The Lucky One.

Ese mismo año, Fiona Dourif actuó como estrella invitada en Law & Order: Unidad de víctimas especiales como la detective Nikki Breslin.

En 2009, Fiona Dourif protagonizó la película The Messenger y tuvo un papel como invitada en la serie de televisión Bored to Death.

[3]​ En 2014, formó parte del reparto de las películas independientes Gutshot Straight, Dangerous Words from the Fearless, Precious Mettle y Fear Clinic.

[7]​ En 2016-17, Fiona Dourif interpretó al "asesino holístico" Bart Curlish en Dirk Gently's Holistic Detective Agency.