Es hija del escritor Arnold Manoff y de la actriz Lee Grant.

Dinah Manoff empezó a actuar en varias series de televisión durante la década de los setenta, en 1978 actuó en la famosa película Grease donde interpretó el papel de Marty Maraschino y actuó junto a John Travolta y Olivia Newton-John.

En 1980 actuó en la película Ordinary People, participó en varias series de televisión y en varias producciones de Broadway, ganó el Tony Award en 1980 por su actuación en la producción de Broadway: "I Ought to be in Pictures".

En 1990 actuó en la película Welcome Home, Roxy Carmichael junto a Winona Ryder, durante la década de los noventa actuó en varias series de televisión.

En el 2003 protagonizó el telefilm A Carol Christmas al lado de Tori Spelling.