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Rizosfera

Algunos procesos de la rizosfera en el suelo
(A) La arquitectura del sistema radicular se relaciona con las características estructurales de la raíz y responde a los estímulos ambientales. (B) La rizosfera produce carbono fijado fotosintéticamente que exuda al suelo e influye en los gradientes fisicoquímicos del suelo . (C) Los nematodos de vida libre o parásitos interactúan con la rizosfera a través de interacciones de señalización . (D) Los hongos micorrízicos crean relaciones íntimas con las raíces y participan en el intercambio de nutrientes. (E) La composición bacteriana es distinta según las diferentes partes, la edad y el tipo de las raíces. [1]

La rizosfera es la región estrecha del suelo o sustrato que está directamente influenciada por las secreciones de las raíces y los microorganismos del suelo asociados, conocidos como el microbioma de la raíz . [2] Los poros del suelo en la rizosfera pueden contener muchas bacterias y otros microorganismos que se alimentan de células vegetales desprendidas, denominadas rizodeposición , [3] y las proteínas y azúcares liberados por las raíces, denominados exudados radiculares . [4] Esta simbiosis conduce a interacciones más complejas, que influyen en el crecimiento de las plantas y la competencia por los recursos. Gran parte del ciclo de nutrientes y la supresión de enfermedades por los antibióticos que requieren las plantas ocurre inmediatamente adyacente a las raíces debido a los exudados radiculares y los productos metabólicos de las comunidades simbióticas y patógenas de microorganismos. [5] La rizosfera también proporciona espacio para producir aleloquímicos para controlar a los vecinos y parientes. [6]

El rizoplano se refiere a la superficie de la raíz, incluidas las partículas de suelo asociadas que interactúan estrechamente entre sí. [7] El circuito de retroalimentación planta-suelo y otros factores físicos que ocurren en la interfaz planta-raíz son presiones selectivas importantes en las comunidades y el crecimiento en la rizosfera y el rizoplano. [8]

Fondo

El término "rizosfera" fue utilizado por primera vez en 1904 por el fisiólogo vegetal alemán Lorenz Hiltner para describir cómo las raíces de las plantas interactúan con el suelo circundante. [9] [10] El prefijo rhiza- proviene del griego , que significa "raíz". Hiltner postuló que la rizosfera era una región que rodea las raíces de las plantas y está poblada de microorganismos bajo cierto grado de control por los químicos liberados por las raíces de las plantas. [9] [8]

Interacciones químicas

Disponibilidad química

Las raíces de las plantas pueden exudar entre un 20 y un 40 % de los azúcares y ácidos orgánicos (carbono fijado fotosintéticamente). [11] Los exudados de las raíces de las plantas , como los ácidos orgánicos , cambian la estructura química y las comunidades biológicas de la rizosfera en comparación con el suelo en masa o el suelo original. Las concentraciones de ácidos orgánicos y sacáridos afectan la capacidad de las comunidades biológicas para transportar fósforo, nitrógeno, [12] [13] potasio y agua al casquete radicular, [4] y la disponibilidad total de hierro para la planta y sus vecinos. [14] La capacidad de la raíz de la planta y sus microorganismos del suelo asociados para proporcionar proteínas de transporte específicas afecta la disponibilidad de hierro y otros minerales para ella y sus vecinos. Esto puede afectar la composición de la comunidad y su aptitud.

Los exudados de las raíces vienen en forma de sustancias químicas liberadas en la rizosfera por las células de las raíces y desechos celulares conocidos como "rizodeposición". Esta rizodeposición viene en varias formas de carbono orgánico y nitrógeno que proveen a las comunidades alrededor de las raíces de las plantas y afectan dramáticamente la química que rodea las raíces. [15] Los exopolisacáridos , como el poliglicólido (PGA), afectan la capacidad de las raíces para absorber agua al mantener la estabilidad física de la esponja de carbono del suelo y controlar el flujo de agua. [16] Por ejemplo, un estudio de campo de tomates mostró que los exopolisacáridos extraídos de la rizosfera eran diferentes (cantidades totales de azúcar y mediciones infrarrojas medias) dependiendo de las variedades de tomate cultivadas, [17] y que en condiciones de déficit de agua (riego limitado), el aumento en la producción de exopolisacáridos y la actividad microbiana afectaron la retención de agua en el suelo y el rendimiento del campo del tomate. [18] En los exudados de las raíces de las variedades de papa, los fenoles y las ligninas comprenden la mayor cantidad de compuestos que influyen en los iones, independientemente de la ubicación de crecimiento; sin embargo, se encontró que la intensidad de los diferentes compuestos estaba influenciada por los suelos y las condiciones ambientales, lo que resulta en una variación entre los compuestos de nitrógeno, las ligninas, los fenoles, los carbohidratos y las aminas . [19]

Aleloquímicos

Aunque va más allá del área de la rizosfera, es notable que algunas plantas secretan aleloquímicos desde sus raíces, lo que inhibe el crecimiento de otros organismos. Por ejemplo, la mostaza de ajo produce un químico que se cree que previene la formación de mutualismos entre los árboles circundantes y las micorrizas en los bosques templados mésicos de América del Norte donde es una especie invasora . [20]

Ecología de la rizosfera

La luz del sol y el dióxido de carbono de la atmósfera son absorbidos por las hojas de la planta y convertidos en carbono fijado. Este carbono viaja hacia abajo hasta las raíces de la planta, donde una parte vuelve a subir hasta las hojas. El carbono fijado que viaja hasta la raíz se irradia hacia el suelo circundante, donde los microbios lo utilizan como alimento para el crecimiento. A cambio, los microbios se adhieren a la raíz de la planta, lo que mejora el acceso de la raíz a los nutrientes y su resistencia al estrés ambiental y a los patógenos. En relaciones simbióticas específicas entre planta y raíz, la raíz de la planta secreta flavonoides en el suelo, lo que es detectado por los microbios, que liberan factores de nodo a la raíz de la planta, lo que promueve la infección de la raíz de la planta. Estos microbios únicos llevan a cabo la fijación de nitrógeno en los nódulos de la raíz, lo que proporciona nutrientes a la planta.
Efectos previstos del aumento del dióxido de carbono sobre las reservas de carbono del suelo  [21]
A corto plazo, el crecimiento de las plantas se ve estimulado por el aumento de dióxido de carbono, lo que da lugar a un aumento de la rizodeposición, lo que prepara a los microbios para mineralizar el carbono orgánico del suelo (SOC) y añadir CO2 a la atmósfera a través de la respiración. Pero el impacto neto en las emisiones de gases de efecto invernadero se reducirá por la mayor absorción de CO2 de la atmósfera debido al mayor crecimiento de las plantas. Sin embargo, a largo plazo, las reservas del suelo de carbono de fácil descomposición se agotarán por el aumento de la actividad microbiana, lo que dará lugar a un mayor catabolismo de los depósitos de SOC, aumentando así las concentraciones atmosféricas de CO2 por encima de lo que absorben las plantas. Se prevé que esto sea un problema particular en el permafrost en descongelación , que contiene grandes reservas de SOC que se están volviendo cada vez más susceptibles a la degradación microbiana a medida que el permafrost se descongela. [22] [23]

La rizodeposición permite el crecimiento de comunidades de microorganismos que rodean y se encuentran dentro de las raíces de las plantas, lo que genera interacciones complejas entre especies, como mutualismo, depredación/parasitismo y competencia.

Depredación

Se considera que la depredación es de arriba hacia abajo porque estas interacciones reducen la población. Aun así, la proximidad de las interacciones entre especies afecta directamente la disponibilidad de recursos, lo que hace que la población se vea afectada por controles de abajo hacia arriba. [24] Sin la fauna del suelo, los microbios que se aprovechan directamente de los competidores de las plantas y los mutualistas de plantas, las interacciones dentro de la rizosfera serían antagónicas hacia las plantas. La fauna del suelo proporciona el componente de arriba hacia abajo de la rizosfera al tiempo que permite el aumento de abajo hacia arriba de los nutrientes de la rizodeposición y el nitrógeno inorgánico. La complejidad de estas interacciones también se ha demostrado a través de experimentos con la fauna común del suelo, como los nematodos y los protistas. Se ha demostrado que la depredación por parte de los nematodos que se alimentan de bacterias influye en la disponibilidad de nitrógeno y el crecimiento de las plantas. [25] También hubo un aumento en las poblaciones de bacterias a las que se añadieron nematodos. La depredación de Pseudomonas por parte de las amebas muestra que los depredadores pueden regular al alza las toxinas producidas por las presas sin interacción directa utilizando el sobrenadante. [26] La capacidad de los depredadores para controlar la expresión y producción de agentes de biocontrol en presas sin contacto directo está relacionada con la evolución de las especies presas a señales de alta densidad de depredadores y disponibilidad de nutrientes.

La red alimentaria en la rizosfera puede considerarse como tres canales diferentes con dos fuentes de energía distintas: los canales dependientes de detritos son hongos y especies bacterianas, y el canal dependiente de la energía de las raíces consiste en nematodos, especies simbióticas y algunos artrópodos. [24] Esta red alimentaria está en constante cambio ya que la cantidad de detritos disponibles y la tasa de desprendimiento de las raíces cambia a medida que las raíces crecen y envejecen. Este canal bacteriano se considera un canal más rápido debido a la capacidad de las especies de centrarse en recursos más accesibles en la rizosfera y tienen tiempos de regeneración más rápidos en comparación con el canal fúngico. Estos tres canales también están interrelacionados con las raíces que forman la base del ecosistema de la rizosfera y los depredadores, como los nematodos y los protistas, que se alimentan de muchas de las mismas especies de microflora.

Competencia

La competencia entre plantas debido a los exudados liberados depende de propiedades geométricas, que determinan la capacidad de intercepción de exudados desde cualquier punto de las raíces de la planta, y propiedades fisicoquímicas, que determinan la capacidad de cada raíz para absorber exudados en el área. [27] Las propiedades geométricas son la densidad de raíces, el diámetro de la raíz y la distribución de las raíces. Las propiedades fisicoquímicas son la tasa de exudación, la tasa de descomposición de los exudados y las propiedades del entorno que afectan la difusión. Estas propiedades definen la rizosfera de las raíces y la probabilidad de que las plantas puedan competir directamente con sus vecinas.

Las plantas y la microflora del suelo compiten indirectamente entre sí al incorporar recursos limitantes, como el carbono y el nitrógeno, a su biomasa. [28] Esta competencia puede ocurrir a diferentes velocidades debido a la relación carbono-nitrógeno en los detritos y la mineralización continua del nitrógeno en el suelo. Las micorrizas y los microorganismos heterotróficos del suelo compiten tanto por el carbono como por el nitrógeno, dependiendo de cuál sea el limitante en ese momento, lo que depende en gran medida de la especie, las capacidades de limpieza y las condiciones ambientales que afectan el aporte de nitrógeno. Las plantas tienen menos éxito en la absorción de nitrógeno orgánico, como los aminoácidos, que la microflora del suelo que existe en la rizosfera. [29] Esto informa otras relaciones mutualistas formadas por las plantas en torno a la absorción de nitrógeno.

La competencia por otros recursos, como el oxígeno en ambientes limitados, se ve afectada directamente por la ubicación espacial y temporal de las especies y la rizosfera. En los metanótrofos , la proximidad a raíces de mayor densidad y a la superficie es importante y ayuda a determinar dónde dominan sobre los heterótrofos en los arrozales. [30]

La débil conexión entre los distintos canales de energía es esencial para regular las poblaciones de depredadores y presas y la disponibilidad de recursos para el bioma. Las fuertes conexiones entre recurso-consumidor y consumidor-consumidor crean sistemas acoplados de osciladores, que luego están determinados por la naturaleza de los recursos disponibles. [31] Estos sistemas pueden entonces considerarse cíclicos, cuasiperiódicos o caóticos.

Mutualismo

Las plantas secretan muchos compuestos a través de sus raíces para cumplir funciones simbióticas en la rizosfera. Las estrigolactonas , secretadas y detectadas por los hongos micorrízicos , estimulan la germinación de las esporas e inician cambios en la micorriza que le permiten colonizar la raíz. La planta parásita, Striga , también detecta la presencia de estrigolactonas y germinará cuando las detecte; luego se moverán hacia la raíz, alimentándose de los nutrientes presentes. [32] [33]

Las bacterias simbióticas fijadoras de nitrógeno , como las especies de Rhizobium , detectan compuestos como los flavonoides secretados por las raíces de las plantas leguminosas y luego producen factores de nodificación que señalan a la planta que están presentes y conducirán a la formación de nódulos radiculares . Las bacterias se alojan en simbiosis en estos nódulos, donde se sustentan con nutrientes de la planta y convierten el gas nitrógeno a una forma que la planta puede usar. [34] Las bacterias fijadoras de nitrógeno no simbióticas (o "de vida libre") pueden residir en la rizosfera justo afuera de las raíces de ciertas plantas (incluidas muchas gramíneas) y, de manera similar, "fijar" el gas nitrógeno en la rizosfera de la planta rica en nutrientes. Aunque se piensa que estos organismos solo están vagamente asociados con las plantas que habitan, pueden responder muy fuertemente al estado de las plantas. Por ejemplo, las bacterias fijadoras de nitrógeno en la rizosfera de la planta de arroz exhiben ciclos diurnos que imitan el comportamiento de la planta y tienden a suministrar más nitrógeno fijado durante las etapas de crecimiento cuando la planta exhibe una alta demanda de nitrógeno. [35]

A cambio de los recursos y el refugio que proporcionan las plantas y las raíces, los hongos y las bacterias controlan los microbios patógenos. [36] Los hongos que realizan tales actividades también mantienen relaciones estrechas con especies de plantas en forma de hongos micorrízicos, que son diversos en su forma de relacionarse con las plantas. Los hongos micorrízicos arbusculares y las bacterias que hacen de la rizosfera su hogar también forman relaciones estrechas para ser más competitivos. [37] lo que influye en los ciclos más grandes de nutrientes que impactan el ecosistema, como las vías biogeoquímicas. [14]

Estructura de la comunidad

La rizosfera ha sido descrita como una superautopista de la información debido a la proximidad de los puntos de datos, que incluyen raíces y organismos en el suelo, y los métodos para transferir datos utilizando exudados y comunidades. [38] Esta descripción se ha utilizado para explicar las complejas interacciones que las plantas, sus mutualistas fúngicos y las especies bacterianas que viven en la rizosfera han establecido a lo largo de su evolución. Algunas especies como Trichoderma son interesantes debido a su capacidad para seleccionar especies en esta compleja red. Trichoderma es un agente de control biológico debido a la evidencia de que puede reducir los patógenos de las plantas en la rizosfera. [39] Las propias plantas también afectan a las especies bacterianas en la rizosfera que son seleccionadas debido a la introducción de exudados y las relaciones que mantienen. El control de qué especies están en estos pequeños puntos calientes de diversidad puede afectar drásticamente la capacidad de estos espacios y las condiciones futuras para las ecologías futuras. [36] [6]

Consorcio microbiano

Consorcios microbianos de la rizosfera  [40]

Aunque varios estudios han demostrado que los microorganismos individuales pueden beneficiar a las plantas, es cada vez más evidente que cuando está involucrado un consorcio microbiano (dos o más microorganismos que interactúan), se pueden esperar resultados aditivos o sinérgicos. Esto ocurre, en parte, porque múltiples especies pueden realizar una variedad de tareas en un ecosistema como la rizosfera. Los mecanismos beneficiosos de estimulación del crecimiento de las plantas incluyen una mayor disponibilidad de nutrientes, modulación de fitohormonas , biocontrol y tolerancia al estrés biótico y abiótico ) ejercidos por diferentes actores microbianos dentro de la rizosfera, como las bacterias promotoras del crecimiento de las plantas (PGPB) y hongos como Trichoderma y micorrizas . [40]

El diagrama de la derecha ilustra que los microorganismos de la rizosfera como las bacterias promotoras del crecimiento de las plantas (PGPB), los hongos micorrízicos arbusculares (AMF) y los hongos del género Trichoderma spp. pueden establecer interacciones beneficiosas con las plantas, promoviendo el crecimiento y desarrollo de las plantas, aumentando el sistema de defensa de la planta contra patógenos, promoviendo la absorción de nutrientes y mejorando la tolerancia a diferentes estreses ambientales. Los microorganismos de la rizosfera pueden influirse entre sí, y los consorcios resultantes de PGPB + PGPB (por ejemplo, una bacteria fijadora de nitrógeno como Rhizobium spp. y Pseudomonas fluorescens ), AMF + PGPB y Trichoderma + PGPB pueden tener efectos sinérgicos en el crecimiento y la aptitud de la planta, proporcionando a la planta beneficios mejorados para superar el estrés biótico y abiótico. Las flechas discontinuas indican interacciones beneficiosas entre AMF y Trichoderma . [40]

Formación de nódulos fijadores de N inducidos por rizobios [40]
Respuestas de las plantas a las bacterias en la rizosfera [40]

Comunicación

Comunicación en la rizosfera  [41]
Actores e interacciones en la rizosfera: comunicación entre reinos y dentro de ellos que involucra a plantas y microbios en la rizosfera, incluido el papel constante de los rizobios.
COV = compuestos orgánicos volátiles; PGP = promotores del crecimiento de las plantas; HMA = hongos micorrízicos arbusculares

La comunicación es a menudo la base de las interacciones bióticas . Con frecuencia, más de dos organismos pueden participar en la comunicación, lo que resulta en una red compleja de comunicación cruzada . Los avances recientes en la investigación de las interacciones planta-microbio han demostrado que la comunicación, tanto entre reinos como dentro de ellos, está determinada por un amplio espectro de factores. En este contexto, la rizosfera (es decir, el suelo cerca de la superficie de la raíz) proporciona un microhábitat específico donde ocurren interacciones complejas. El entorno complejo que compone la rizosfera puede seleccionar ciertas poblaciones microbianas adaptadas a este nicho único. Entre ellas, los rizobios han surgido como un componente importante del microbioma rizosférico. La comunicación cruzada rizosférica se encuentra en las interacciones rizobio- legumbre . Esta simbiosis es un proceso complejo que implica una señalización que puede ser determinada por los exudados rizosféricos de las plantas y la composición del microbioma. La relación que establecen los rizobios con otros organismos rizosféricos y la influencia de factores ambientales dan como resultado su papel beneficioso sobre la salud de la planta hospedante. [41]

Los procariotas y los eucariotas han interactuado durante millones de años, evolucionando y refinando sus sistemas de comunicación con el tiempo. Como propuso Hauser en 1996, [10] las señales biológicas y el intercambio de información forman parte de la definición de comunicación, mientras que las señales en sí mismas se consideran como "toda estructura capaz de moldear el comportamiento de los organismos". [42] [43] En consecuencia, las señales pueden evolucionar y persistir gracias a la interacción entre los productores y los receptores de señales. Entonces, la cooperación y la mejora de la aptitud son la base de la comunicación biológica. [44] [41]

En un entorno particular, los individuos pueden comunicarse e interactuar con múltiples socios, y la naturaleza de la interacción puede determinar costos y beneficios variables para el socio como mercado biológico. [45] Se puede intercambiar una gran cantidad de señales que involucran a la propia planta, insectos, hongos y microbios. Todo esto ocurre en un nicho ambiental de alta densidad. Por lo general, la comunicación es el resultado de respuestas químicas de las células a moléculas signatarias de otras células. Estas señales afectan tanto al metabolismo como a la transcripción de genes, activando varios mecanismos reguladores. [41]

Nódulos de la raíz, cada uno de ellos con miles de millones de bacterias Rhizobiaceae

Con frecuencia, en la rizosfera, más de dos organismos (y especies) pueden participar en la comunicación, lo que da como resultado una red compleja de interacciones y diálogos cruzados que influyen en la aptitud de todos los socios participantes. Por lo tanto, este entorno es un punto caliente para numerosos intercambios de señales entre reinos que involucran comunidades microbianas asociadas a las plantas (rizobioma). La composición de la comunidad microbiana está formada y reclutada principalmente por cientos de metabolitos liberados en el suelo por las raíces de las plantas, que normalmente facilitan las interacciones con el entorno biótico y abiótico. A menudo, la planta puede modular su diversidad en función de los beneficios en términos de crecimiento y salud, como con las rizobacterias promotoras del crecimiento de las plantas . [46] Sin embargo, una gran cantidad de nutrientes emitidos por la planta pueden ser de interés para los organismos patógenos, que pueden aprovechar los productos vegetales para su supervivencia en la rizosfera. [47] [41]

Es lógico que las plantas desempeñen un papel fundamental en la escena de la rizosfera. [48] De hecho, debido a las señales químicas transmitidas por los exudados ricos en nutrientes liberados por las raíces de las plantas, una gran variedad de microbios pueden colonizar primero la rizosfera y luego penetrar gradualmente la raíz y el tejido general de la planta ( endófitos ). [49] De lo contrario, pueden colonizar la planta huésped estableciendo una relación simbiótica duradera y beneficiosa. [50] Hasta la fecha, se han realizado numerosas investigaciones sobre la composición de los exudados de las raíces. [46] [51] [52] [41]

El diálogo planta-microbio más conocido en el panorama de la rizosfera, que determina las ventajas directas e indirectas para los socios, fue abordado adecuadamente ya en 1904 cuando Hiltner describió la interacción simbiótica entre leguminosas y rizobios. [10] Esta simbiosis es un proceso altamente específico en el que las señales de comunicación genética y química son estrictamente específicas de la planta y la bacteria. En esta interacción mutualista, los rizobios influyen positivamente en el crecimiento del hospedador gracias al proceso de fijación de nitrógeno y, al mismo tiempo, pueden beneficiarse de los nutrientes proporcionados por la planta. [41]

Esta simbiosis ha sido ampliamente estudiada en las últimas décadas, y se han dilucidado muchos estudios sobre la comunicación y la señalización entre los dos socios en diferentes etapas de la simbiosis (desde la infección de la raíz hasta el desarrollo de los nódulos). [53] [54] Sin embargo, el conocimiento sobre los pasos anteriores de la colonización de la rizosfera, es decir, la línea de apertura en la superficie de la raíz, sigue estando poco caracterizado. Cada vez hay más datos que demuestran la importancia de las comunicaciones intraespecie y multiespecie entre los componentes bióticos rizosféricos para mejorar la interacción rizobios-legumbres. Además, se ha demostrado que los rizobios forman parte de la rizosfera de una amplia variedad de plantas no leguminosas. Pueden ser componentes promotores del crecimiento de las plantas, recuperando un papel central en el microbioma central de la planta. [55] [41]

Métodos

A continuación se presentan algunos métodos que se utilizan comúnmente o que son de interés en la investigación de la rizosfera. Muchos de estos métodos incluyen tanto pruebas de campo de los sistemas de raíces como pruebas en el laboratorio utilizando entornos simulados para realizar experimentos, como la determinación del pH. [56]

Ilustración de la rizosfera [58]
A = bacterias que consumen amebas ; BL = bacterias limitadas en energía ; BU = bacterias no limitadas en energía; RC = carbono derivado de la raíz; SR = células de pelos radiculares desprendidas; F = hifas fúngicas ; N = gusano nematodo . [56]
Diseños de cámaras de crecimiento para estudiar las interacciones de la rizosfera
(A) Configuración de Rhizotron/Rhizobox, (B) Rhizobox con compartimento lateral, (C) cámaras de estera de raíz vertical; se muestra una opción modular donde la planta se puede pre-cultivar en un compartimento separado y trasplantarse después a la cámara de examen principal, el recuadro muestra una opción de configuración modular, (D) estera de raíz horizontal en rhizobox, (E) Compartimentos micorrízicos, (F) sistemas de raíz dividida que se muestran aquí en una configuración de rhizobox; (G) Bolsa de nailon para separar las raíces y el suelo sin raíces; las raíces pueden estar restringidas en la bolsa o el suelo puede estar protegido de la penetración de las raíces por la bolsa. [1]

Véase también

Referencias

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