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Los nematodos entomopatógenos ( EPN ) son un grupo de nematodos (gusanos filamentosos) que causan la muerte de los insectos. El término entomopatógeno tiene un origen griego, con entomon , que significa insecto , y patógeno , que significa que causa enfermedad . Son animales que ocupan un término medio en el control biológico entre los patógenos microbianos y los depredadores / parasitoides . Aunque muchos otros gusanos filamentosos parásitos causan enfermedades en los organismos vivos (esterilizando o debilitando de otro modo a su huésped), los nematodos entomopatógenos son específicos en infectar solo a los insectos. Los nematodos entomopatógenos (EPN) viven parasitariamente dentro del insecto huésped infectado , por lo que se denominan endoparásitos . Infectan a muchos tipos diferentes de insectos que viven en el suelo, como las formas larvarias de polillas, mariposas, moscas y escarabajos, así como las formas adultas de escarabajos, saltamontes y grillos. Los EPN se han encontrado en todo el mundo en una variedad de hábitats ecológicamente diversos. Son muy diversos, complejos y especializados. Los nematodos entomopatógenos más estudiados son aquellos que pueden utilizarse en el control biológico de insectos dañinos, los miembros de Steinernematidae y Heterorhabditidae . Son los únicos nematodos parásitos de insectos que poseen un equilibrio óptimo de atributos de control biológico.
Debido a su importancia económica, los ciclos de vida de los géneros pertenecientes a las familias Heterorhabditidae y Steinernematidae están bien estudiados. Aunque no están estrechamente relacionados, filogenéticamente , ambos comparten historias de vida similares (Poinar 1993). El ciclo comienza con un juvenil infectivo, cuya única función es buscar e infectar nuevos huéspedes. Cuando se ha localizado un huésped, los nematodos penetran en la cavidad corporal del insecto, generalmente a través de aberturas corporales naturales (boca, ano, espiráculos) o áreas de cutícula delgada. (Shapiro-Ilan, David I. y Randy Gaugler. "Nematodes"). Después de entrar en un insecto, los juveniles infectivos liberan una bacteria mutualista asociada de su intestino que se multiplica rápidamente. Estas bacterias del género Xenorhabdus o Photorhabdus , para steinerernemátidos y heterorhabdítidos, respectivamente, causan la muerte del huésped en un plazo de 24 a 48 horas. Los nematodos proporcionan refugio a las bacterias, que, a cambio, matan al insecto huésped y proporcionan nutrientes al nematodo. Sin este mutualismo, ningún nematodo es capaz de actuar como entomoparásito. [1] Juntos, los nematodos y las bacterias se alimentan del huésped licuado y se reproducen durante varias generaciones dentro del cadáver madurando a través de las etapas de crecimiento de J2-J4 hasta convertirse en adultos. Los juveniles infectivos de Steinernemátidos pueden convertirse en machos o hembras, mientras que los heterorhabdítidos se convierten en hermafroditas autofecundantes y las generaciones posteriores producen dos sexos. Cuando los recursos alimenticios en el huésped escasean, los adultos producen nuevos juveniles infectivos adaptados para soportar el ambiente exterior. Los ciclos de vida de los nematodos se completan en unos pocos días. (Shapiro-Ilan, David I., y Randy Gaugler. "Nematodes"). Después de aproximadamente una semana, cientos de miles de juveniles infecciosos emergen y parten en busca de nuevos hospedadores, llevando consigo una inoculación de bacterias mutualistas, recibidas del ambiente interno del hospedador (Boemare 2002, Gaugler 2006). Su crecimiento y reproducción dependen de las condiciones establecidas en el cadáver del hospedador por la bacteria. La bacteria nematoda aporta proteínas antiinmunes para ayudar a superar las defensas de su hospedador (Shapiro-Ilan, David I., y Randy Gaugler. "Nematodes").
Las estrategias de alimentación de los nematodos entomopatógenos varían entre especies, lo que influye en la distribución de la profundidad del suelo y en las preferencias de hospedadores. Los juveniles infectivos utilizan estrategias para encontrar hospedadores que varían desde la emboscada hasta la búsqueda de alimentos en crucero (Campbell 1997). Para emboscar a sus presas, algunas especies de Steinernema nictan, o levantan sus cuerpos de la superficie del suelo para estar mejor posicionados para adherirse a los insectos que pasan, que son mucho más grandes (Campbell y Gaugler 1993). Muchos Steinernema pueden saltar formando un bucle con sus cuerpos que crea energía almacenada que, cuando se libera, los impulsa por el aire (Campbell y Kaya 2000). Otras especies adoptan una estrategia de navegación y rara vez nictan. En cambio, deambulan por el suelo en busca de posibles hospedadores. Estas estrategias de alimentación influyen en los hospedadores que infectan los nematodos. Por ejemplo, los depredadores de emboscada como Steinernema carpocapsae infectan más insectos en la superficie, mientras que los depredadores que cruzan como Heterorhabditis bacteriophora infectan a los insectos que viven en las profundidades del suelo (Campbell y Gaugler 1993).
Dentro de sus hospedadores insectos, los EPN experimentan competencia tanto intra como interespecífica. La competencia intraespecífica tiene lugar entre nematodos de la misma especie cuando el número de juveniles infectivos que penetran en un hospedador excede la cantidad de recursos disponibles. La competencia interespecífica ocurre cuando diferentes especies compiten por recursos. En ambos casos, los nematodos individuales compiten entre sí indirectamente al consumir el mismo recurso, lo que reduce su aptitud y puede resultar en la extinción local de una especie dentro del hospedador (Koppenhofer y Kaya 1996). La competencia por interferencia, en la que las especies compiten directamente, también puede ocurrir. Por ejemplo, una especie de steinernemátido que infecta a un hospedador primero generalmente excluye a una especie de heterorhabdítido. El mecanismo de esta superioridad puede ser antibióticos producidos por Xenorhabdus , la bacteria simbiótica del steinernemátido. Estos antibióticos evitan que la bacteria simbiótica del heterorhabdítido se multiplique (Kaya y Koppenhofer 1996). Para evitar la competencia, algunas especies de juveniles infectivos son capaces de juzgar la calidad de un hospedador antes de la penetración. Los juveniles infectivos de S. carpocapsae son repelidos por infecciones de 24 horas de duración, probablemente por el olor de las bacterias mutualistas de su propia especie (Grewal et al. 1997).
La competencia interespecífica entre especies de nematodos también puede ocurrir en el ambiente del suelo fuera de los hospedadores. Millar y Barbercheck (2001) demostraron que el nematodo introducido Steinernema riobrave sobrevivió y persistió en el ambiente hasta un año después de su liberación. S. riobrave deprimió significativamente la detección del nematodo endémico H. bacteriophora , pero nunca lo desplazó por completo, incluso después de dos años de introducciones continuas. Sin embargo, S. riobrave no tuvo efecto en las poblaciones del nematodo nativo, S. carpocapsae , lo que sugiere que la coexistencia es posible. La diferenciación de nichos parece limitar la competencia entre nematodos. Diferentes estrategias de alimentación permiten que dos especies coexistan en el mismo hábitat. Diferentes estrategias de alimentación separan a los nematodos en el espacio y les permiten infectar a diferentes hospedadores. Los EPN también ocurren en distribuciones irregulares, lo que puede limitar sus interacciones y apoyar aún más la coexistencia (Kaya y Koppenhofer 1996).
Los nematodos entomopatógenos se encuentran típicamente en distribuciones irregulares, que varían en el espacio y el tiempo, aunque el grado de irregularidad varía entre especies (revisado en Lewis 2002). Los factores responsables de esta distribución agregada pueden incluir el comportamiento, así como la variabilidad espacial y temporal de los enemigos naturales de los nematodos, como los hongos que atrapan nematodos. Los nematodos también tienen una capacidad de dispersión limitada. Muchos juveniles infectivos se producen a partir de un solo huésped que también podría producir agregados. Las distribuciones irregulares de EPN también pueden reflejar la distribución desigual del huésped y los nutrientes en el suelo (Lewis et al. 1998; Stuart y Gaugler 1994; Campbell et al. 1997, 1998). Los EPN pueden persistir como metapoblaciones , en las que los fragmentos de población local son altamente vulnerables a la extinción y fluctúan asincrónicamente (Lewis et al. 1998). La metapoblación en su conjunto puede persistir mientras la tasa de colonización sea mayor o igual a la tasa de extinción de la población (Lewis et al. 1998). La fundación de nuevas poblaciones y el movimiento entre parches puede depender del movimiento de juveniles infectivos o del movimiento de hospedadores infectados (Lewis et al. 1998). Estudios recientes sugieren que las EPN también pueden utilizar animales no hospedadores, como isópodos y lombrices de tierra para el transporte (Eng et al. 2005, Shapiro et al. 1993) o pueden ser carroñeros (San-Blas y Gowen, 2008).
Los parásitos pueden afectar significativamente a sus hospedadores, así como a la estructura de las comunidades a las que ellos y sus hospedadores pertenecen (Minchella y Scott 1991). Los nematodos entomopatógenos tienen el potencial de moldear las poblaciones de plantas e insectos hospedadores, así como la composición de especies de la comunidad animal del suelo circundante.
Los nematodos entomopatógenos afectan a las poblaciones de sus insectos hospedadores matando y consumiendo individuos. Cuando se agregan más EPN a un entorno de campo, típicamente en concentraciones de 25 habitantes por hectárea (10/acre), la población de insectos hospedadores disminuye de manera mensurable (Campbell et al. 1998, Strong et al. 1996). La agricultura explota este hallazgo, y la liberación inundativa de EPN puede controlar de manera efectiva las poblaciones de plagas de insectos del suelo en cítricos, arándanos, césped y árboles frutales (Lewis et al. 1998). Si los nematodos entomopatógenos suprimen la población de herbívoros de raíces de insectos, benefician indirectamente a las plantas al liberarlas de la presión del pastoreo. Este es un ejemplo de una cascada trófica en la que los consumidores en la parte superior de la red alimentaria (nematodos) ejercen una influencia en la abundancia de recursos (plantas) en la parte inferior. La idea de que las plantas pueden beneficiarse de la aplicación de los enemigos de sus herbívoros es el principio que sustenta el control biológico . En consecuencia, gran parte de la investigación biológica de EPN está orientada a las aplicaciones agrícolas.
Los ejemplos de los efectos de arriba hacia abajo de los nematodos entomopatógenos no se limitan a los sistemas agrícolas. Los investigadores del Laboratorio Marino de Bodega examinaron los fuertes efectos de arriba hacia abajo que los EPN de origen natural pueden tener en su ecosistema (Strong et al. 1996). En una cadena alimentaria de matorral costero, el EPN nativo, Heterorhabditis heplialus , parasitaba las orugas de la polilla fantasma y las orugas de la polilla fantasma consumían las raíces del lupino arbustivo. La presencia de H. heplialus se correlacionó con un menor número de orugas y plantas más sanas. Además, los investigadores observaron una alta mortalidad del lupino arbustivo en ausencia de EPN. Las fotografías aéreas antiguas de los últimos 40 años indicaron que las masas donde prevalecían los nematodos tenían poca o ninguna mortandad masiva de lupino. Sin embargo, en masas con baja prevalencia de nematodos, las fotos mostraban repetidas mortandades de lupino. Estos resultados implicaban que el nematodo, como enemigo natural de la oruga de la polilla fantasma, protegía a la planta de los daños. Los autores incluso sugirieron que la interacción era lo suficientemente fuerte como para afectar la dinámica poblacional del lupino arbustivo (Strong et al. 1996).
Los nematodos entomopatógenos no sólo afectan a sus insectos hospedantes, sino que también pueden cambiar la composición de especies de la comunidad del suelo. Muchos animales familiares como las lombrices de tierra y las larvas de insectos viven en el suelo, pero también son comunes invertebrados más pequeños como los ácaros , los colémbolos y los nematodos . Aparte de los EPN, el ecosistema del suelo incluye especies de nematodos depredadores , bacterióvoros , fungívoros y fitoparásitos. Dado que los EPN se aplican en sistemas agrícolas a una tasa de 1.000.000 de habitantes por acre (2.500.000/ha), el potencial de consecuencias no deseadas en el ecosistema del suelo parece grande. Los EPN no han tenido un efecto adverso en las poblaciones de ácaros y colémbolos (Georgis et al. 1991), pero hay pruebas sólidas de que afectan a la diversidad de especies de otros nematodos. En un ecosistema de campo de golf, la aplicación de H. bacteriophora , un nematodo introducido, redujo significativamente la abundancia, riqueza de especies, madurez y diversidad de la comunidad de nematodos (Somaseker et al. 2002). Los EPN no tuvieron efecto sobre los nematodos de vida libre. Sin embargo, hubo una reducción en el número de géneros y la abundancia de nematodos fitoparásitos, que a menudo permanecen encerrados dentro de los crecimientos en la raíz de la planta. El mecanismo por el cual los nematodos fitoparásitos tienen un efecto sobre los nematodos fitoparásitos sigue siendo desconocido. Aunque este efecto se considera beneficioso para los sistemas agrícolas donde los nematodos fitoparásitos causan daños a los cultivos, plantea la pregunta de qué otros efectos son posibles. La investigación futura sobre los impactos que tienen los EPN en las comunidades del suelo conducirá a una mayor comprensión de estas interacciones.
En las comunidades que se encuentran sobre la superficie, los EPN tienen pocos efectos secundarios en otros animales. Un estudio informó que Steinernema felidae y Heterorhabditis megidis , cuando se aplicaron en una variedad de hábitats agrícolas y naturales, tuvieron poco impacto en los artrópodos que no son plagas. Sin embargo, se produjeron algunos impactos mínimos en especies de escarabajos y moscas que no son plagas (Bathon 1996). A diferencia de los pesticidas químicos, los EPN se consideran seguros para los humanos y otros vertebrados.
Las perturbaciones frecuentes a menudo perturban los hábitats agrícolas y la respuesta a las perturbaciones varía entre las especies de EPN. En los sistemas agrícolas tradicionales, la labranza perturba el ecosistema del suelo, afectando los factores bióticos y abióticos. Por ejemplo, los suelos labrados tienen una menor diversidad de especies de microbios, artrópodos y nematodos (Lupwayi et al. 1998). El suelo labrado también tiene menos humedad y temperaturas más altas. En un estudio que examinó las tolerancias de diferentes especies de EPN a la labranza, la densidad de un nematodo nativo, H. bacteriophora , no se vio afectada por la labranza, mientras que la densidad de un nematodo introducido, S. carpocapsae , disminuyó. La densidad de un tercer nematodo introducido al sistema, Steinernema riobrave , aumentó con la labranza (Millar y Barbercheck 2002). Las preferencias de hábitat en temperatura y profundidad del suelo pueden explicar parcialmente las diferentes respuestas de los nematodos a las perturbaciones. S. carpocapsae prefiere permanecer cerca de la superficie del suelo y, por lo tanto, es más vulnerable a las perturbaciones del suelo que H. bacteriophora , que busca alimento a mayor profundidad y puede escapar de los efectos de la labranza. S. riobrave puede haber respondido bien a la labranza porque es mejor para sobrevivir y persistir en condiciones más cálidas y secas creadas por la labranza (Millar y Barbercheck 2002). Los datos mostraron que Steinernema sp. encontrada en algunas regiones de Indonesia mostró una alta capacidad de adaptación cuando se aplicó en otra región o condición (Anton Muhibuddin, 2008). La respuesta de los EPN a otras formas de perturbación está menos definida. Los nematodos no se ven afectados por ciertos pesticidas y pueden sobrevivir a las inundaciones. No se han examinado los efectos de perturbaciones naturales como el fuego.
Aunque la industria del control biológico ha reconocido a los nematodos desde la década de 1980, se sabe relativamente poco sobre su biología en los ecosistemas naturales y gestionados (Georgis 2002). Las interacciones nematodo-huésped son poco conocidas, y más de la mitad de los huéspedes naturales de las especies reconocidas de Steinernema y Heterorhabditis siguen siendo desconocidas (Akhurst y Smith 2002). Falta información porque los aislamientos de huéspedes infectados naturalmente son raros, por lo que los nematodos nativos a menudo se ceban utilizando Galleria mellonella , un lepidóptero que es muy susceptible a la infección parasitaria. Los estudios de laboratorio que muestran amplios rangos de huéspedes para los nematodos a menudo fueron sobrestimaciones, porque en un laboratorio, el contacto con un huésped está asegurado y las condiciones ambientales son ideales; no hay "barreras ecológicas" para la infección (Kaya y Gaugler 1993, Gaugler et al. 1997). Por lo tanto, el amplio rango de huéspedes predicho inicialmente por los resultados de los ensayos no siempre se ha traducido en éxito insecticida.
Los nematodos están abiertos a la producción en masa y no requieren equipos de aplicación especializados ya que son compatibles con equipos agroquímicos estándar, incluidos varios pulverizadores (es decir, de mochila, presurizados, de niebla, electrostáticos, de ventilador y aéreos) y sistemas de riego (Cranshaw y Zimmerman 2013).
La falta de conocimiento sobre la ecología de los nematodos ha dado lugar a fracasos imprevistos en el control de plagas en el campo. Por ejemplo, se ha descubierto que los nematodos parásitos son completamente ineficaces contra las moscas negras y los mosquitos debido a su incapacidad para nadar (Lewis et al. 1998). Los esfuerzos para controlar las plagas que se alimentan del follaje con EPN fueron igualmente infructuosos, porque los nematodos son muy sensibles a la luz ultravioleta y a la desecación (Lewis et al. 1998). La comparación de las historias de vida de los nematodos y las plagas objetivo a menudo puede explicar estos fracasos (Gaugler et al. 1997). Cada especie de nematodo tiene un conjunto único de características, incluidas diferentes tolerancias ambientales, tendencias de dispersión y comportamientos de búsqueda de alimento (Lewis et al. 1998). Un mayor conocimiento sobre los factores que influyen en las poblaciones de EPN y los impactos que tienen en sus comunidades probablemente aumentará su eficacia como agentes de control biológico.
Recientemente, los estudios han demostrado que el uso de ambos EPN (steinernemátidos y heterorhabdítidos) en combinación para el control biológico del curculio del ciruelo en huertos del noreste de Estados Unidos ha reducido las poblaciones hasta en un 70-90% en el campo, dependiendo de la etapa del insecto, el momento del tratamiento y las condiciones del campo. Se están realizando más estudios sobre la eficacia de los EPN utilizados como agente de control biológico para productores orgánicos como una solución alternativa a los productos químicos que no son tan efectivos para controlar las infestaciones de insectos (Agnello, Jentsch, Shield, Testa y Keller 2014).