La rana Túngara ( Engystomops pustulosus ) es una especie de anfibios de la familia Leptodactylidae . [2] Es una pequeña rana terrestre nocturna que se encuentra en México, América Central y las regiones nororientales de América del Sur.
La rana tungara exhibe un comportamiento interesante en las interacciones entre hombres y mujeres. Las vocalizaciones masculinas son fundamentales en la elección de pareja de las hembras, y las hembras a menudo prefieren machos que emiten llamadas de apareamiento complejas con una frecuencia más baja en lugar de llamadas simples con una frecuencia más alta. [3] Esta vocalización a larga distancia es el principal comportamiento de apareamiento de las ranas tungara y es producida por una masa fibrosa en la laringe de la rana. La rana tungara también puede tener una relación mutualista con las tarántulas, donde las tarántulas participan en la defensa de los depredadores mientras que las ranas protegen los huevos de las tarántulas. Las ranas Tungara tienen una coloración distinta que las ayuda a defenderse de los depredadores.
Engystomops pustulosus es una pequeña especie de rana terrestre que crece hasta una longitud de entre 25 y 35 mm (1,0 y 1,4 pulgadas). [4] El tímpano no es visible y el dorso está cubierto de pequeñas verrugas . [5] Estas verrugas dieron lugar a otras descripciones tempranas que identificaban falsamente a las ranas túngara como una especie de sapo del género Bufo . [6] [7] Los ojos son relativamente grandes y protuberantes. Los machos tienen sacos vocales grandes y oscuros que se expanden cuando llaman a las hembras. Tanto los machos como las hembras suelen tener una llamativa franja blanca que se extiende desde el labio inferior hasta la garganta. [8]
Se encuentra en México y en toda Centroamérica y el norte de Sudamérica hasta el este de Trinidad y Tobago, Venezuela y posiblemente Guyana. Sus hábitats naturales son bosques secos tropicales o subtropicales , sabanas secas , sabanas húmedas, pastizales de tierras bajas secas tropicales o subtropicales, pastizales de tierras bajas tropicales o subtropicales estacionalmente húmedos o inundados, marismas de agua dulce , marismas de agua dulce intermitentes, pastizales, bosques antiguos muy degradados, estanques y canales y acequias. [1]
Engystomops pustulosus es nocturno , emergiendo por la noche para alimentarse de hormigas y termitas y otros pequeños invertebrados (como caracoles , escarabajos , moscas e isópodos ) entre la hojarasca del suelo. [9] Durante la temporada de reproducción, los machos se agrupan por la noche en estanques temporales y llaman para atraer parejas. Cuando una hembra elige a uno de los machos, se produce amplexo al borde del agua y el macho crea un nido de espuma en el que se ponen los huevos; los renacuajos se desarrollan en el agua y sufren una metamorfosis hasta convertirse en ranas juveniles en unas cuatro semanas. [4]
El principal comportamiento de apareamiento de las ranas túngara es el llamado de apareamiento a larga distancia que consta de dos componentes distintos: "quejido" y "tirar". Los machos producen una llamada que consiste en un gemido, y también pueden agregar hasta siete sonidos cortos a su llamada de apareamiento . Una llamada que consta de un gemido y un chuck se considera una llamada compleja. La parte de la llamada de chuck se produce por las vibraciones de una masa fibrosa suspendida cerca de la laringe de la rana , y las masas más grandes permiten la producción de más chucks por gemido. [10] Whine es un sonido largo, modulado en frecuencia, con cinco armónicos, una frecuencia fundamental que va de 900 Hz a 400 Hz, una frecuencia dominante de aproximadamente 700 Hz y una duración de aproximadamente 300 ms. Chuck es una ráfaga de sonido corta y de alta amplitud con 15 armónicos, una frecuencia fundamental de aproximadamente 200 Hz, una frecuencia dominante de aproximadamente 2500 Hz, el 90% de su energía por encima de 1500 Hz y una duración de aproximadamente 45 ms. Con estos componentes, las ranas túngara macho pueden producir dos tipos de llamadas: una llamada simple, que consiste únicamente en un gemido, y una llamada compleja, que consiste en un gemido seguido inmediatamente de hasta seis o siete chucks. Whine induce la fonotaxis femenina y contribuye al reconocimiento de la especie, mientras que chuck aumenta el atractivo de la llamada en el apareamiento. [10]
_Calling.jpg/1280px-Tungara_Frog_(Engystomops_pustulosus)_Calling.jpg)
El principal órgano responsable de producir el sonido en las ranas túngara es la laringe sostenida por su masa fibrosa que cuelga de las cuerdas vocales y se proyecta desde la laringe hacia los bronquios. A medida que los músculos del tronco alrededor de los pulmones se contraen, el aire expulsado empuja a través de la laringe y hace vibrar las cuerdas vocales y la laringe, produciendo el sonido. El aire ingresa a la cavidad bucal, pasa a través de las hendiduras vocales e infla el saco vocal. También se sabe que la inflación del saco vocal sirve como señal visual para los receptores. Las ranas túngara macho producen chuck a través de su masa fibrosa, y su masa fibrosa es mayor que la de otras especies y poblaciones que no producen chuck. Además, la escisión quirúrgica de la masa fibrosa inhibe la producción de chuck a pesar del intento de la rana de producir un llamado complejo. [11] [12]
Las preferencias femeninas por las llamadas juegan un papel importante en el apareamiento de la rana túngara. Prefieren las llamadas complejas a las simples, los chucks de baja frecuencia a los de alta frecuencia y los quejidos conespecíficos sobre los heteroespecíficos. Las hembras prefieren el llamado de apareamiento de las ranas que producen chasquidos con frecuencias más bajas. Si una hembra encuentra atractiva la llamada de un macho, la utilizará, así como las ondas en el agua causadas por su producción, para localizar a su nueva pareja.
La elección femenina de llamadas complejas puede explicarse por la sintonización de los órganos del oído interno de la rana túngara: la papila anfibia y la papila basilar. La frecuencia a la que la papila basilar es más sensible es 2130 Hz, y la frecuencia dominante del mandril es de aproximadamente 2500 Hz. Cuanto menor sea la diferencia de frecuencia entre la frecuencia del chuck del macho y la sintonización de la papila basilar, mayor será la excitación neuronal de la hembra. Por lo tanto, las mujeres prefieren los mandriles de frecuencia más baja que están más cerca de la frecuencia de sintonización de la papila basilar. [13]
La elección de las hembras por los mandriles de baja frecuencia proviene de la preferencia de las hembras por machos más grandes que brinden beneficios reproductivos. La diferencia de tamaño entre las parejas determina la tasa de fertilización, ya que la disminución en la diferencia de tamaño conduce a una disminución en el número de óvulos no fertilizados y un aumento en la tasa de fertilización. Debido a la tendencia de las hembras túngara a ser más grandes que los machos de las ranas túngara, los machos más grandes reducen la brecha de tamaño con las hembras y benefician la fertilización. Y dado que los machos más grandes tienen laringes más grandes, producen sonidos de menor frecuencia (chasquidos y gemidos). En consecuencia, se puede observar un fuerte dimorfismo sexual en el tamaño de la laringe. Hasta aproximadamente 16 mm de longitud desde el hocico hasta la cloaca, las hembras y los machos tienen laringes de aproximadamente el mismo tamaño. Sin embargo, por encima de este punto, los machos muestran un fuerte crecimiento alométrico positivo en el tamaño de la laringe hasta la meseta de crecimiento en aproximadamente 24 mm de longitud desde el hocico hasta la cloaca, alrededor del momento de la primera llamada del macho en el campo. Esto demuestra que el comportamiento reproductivo masculino se desencadena con el pleno desarrollo de la laringe. [14]
La elección femenina del gemido de su misma especie proviene de la falta de predicción entre la similitud filogenética de la especie de rana túngara y la similitud acústica de sus llamados. Además, se sugiere que la ascendencia común compartida conduce a respuestas auditivas y neuronales compartidas. En comparación con la elección anterior de la hembra, la elección de la hembra para el gemido de su misma especie tiene menos importancia debido a la falta de superposición entre el hábitat de las ranas túngara y el hábitat de otras especies de Physalaemus , lo que disminuye los casos de evitar las llamadas de parientes cercanos. [14]
El experimento de fonotaxis respalda la preferencia de las llamadas femeninas por llamadas complejas y lanzamientos de baja frecuencia. En términos de elección femenina para llamadas complejas, el experimento se organiza de manera que se coloca a una mujer equidistante entre dos parlantes que transmiten una serie de llamadas de prueba. Los resultados muestran que las mujeres prefieren predominantemente un gemido con un plato a un simple gemido por más de cinco veces. En términos de elección femenina para los chucks de baja frecuencia, el experimento está configurado de manera que a una mujer se le dan gemidos idénticos, pero el único chuck que sigue al gemido es de baja o alta frecuencia. Los resultados muestran que las hembras prefieren el lloriqueo seguido de un chuck de baja frecuencia. Además, las hembras prefieren los gemidos de baja frecuencia a los de alta frecuencia. [14]
La prueba con células ancestrales reconstruidas respalda la preferencia de llamada femenina por el gemido de su misma especie. Los resultados muestran que las hembras dan una respuesta más fuerte a las llamadas de especies filogenéticamente más cercanas, lo que indica una influencia más significativa de la historia evolutiva que la similitud acústica. [14]
Investigaciones recientes sugieren que las llamadas sexuales de los machos están influenciadas por sus condiciones dietéticas. Las ranas hembras respondieron menos a las llamadas de los machos sin alimentarse a medida que aumentaba el tiempo sin alimentarse. [15]
A pesar del beneficio de satisfacer la elección de la hembra y aumentar el éxito del apareamiento, las llamadas complejas también conllevan un costo de mayor riesgo de depredación y parasitismo porque los murciélagos que se alimentan de ranas, Trachops cirrhosus , y las moscas chupadoras de sangre, Corethrella spp. , prefieren llamadas complejas a llamadas simples. [14] Al igual que las hembras, estos depredadores prefieren llamadas complejas y las usarán para localizar y aprovecharse de las ranas túngara macho; por lo tanto, se ha descubierto que los machos alternan entre llamadas complejas y simples según la situación. [16] Los machos producen llamadas complejas con mayor frecuencia cuando hay otros machos cerca, formando lo que se conoce como coro. Los machos que utilizan tales estrategias de llamada pueden maximizar la posibilidad de encontrar pareja y minimizar el riesgo de depredación. [17]
Por tanto, los machos deben encontrar una estrategia que resuelva el conflicto entre la selección natural y la selección sexual. Si bien representa un rasgo que aumenta su atractivo, el macho también debe pasar desapercibido mediante una variación estratégica de la complejidad de las llamadas. Cuando los machos están solos, producen en su mayoría llamadas simples, pero cuando están en coro, aumentan la complejidad de sus llamadas y producen llamadas complejas.
Las investigaciones sugieren la relación entre el tamaño del coro y los costos y beneficios del comportamiento de coro de ranas. El beneficio del comportamiento de coro de ranas aumenta cuando el tamaño del coro es mayor porque el aumento del tamaño del coro conduce a un aumento de la proporción operativa de sexos, la probabilidad de apareamiento y una disminución del riesgo de depredación. Si bien la tasa de depredación y el tamaño del coro no tienen correlación, el riesgo de depredación y el tamaño del coro sí tienen correlación. El costo del comportamiento de coro de ranas aumenta cuando el tamaño del coro es más pequeño, como se muestra en la correlación negativa entre el riesgo de depredación y el tamaño del coro. La tendencia de los depredadores orientados acústicamente a atacar coros influye en el riesgo de depredación del individuo de tal manera que cuando el depredador aparece en el sitio del coro, el individuo tiene una mayor probabilidad de ser atacado cuando no hay tantas ranas en el sitio. El modelo de costo-beneficio del comportamiento de coro de ranas sugiere la influencia de los beneficios asimétricos relacionados con el tamaño y el comportamiento de los machos sobre el tamaño de las ranas túngara macho en términos de unirse a los coros. [18]
Mientras los machos de las ranas túngara se reúnen en coros en el lugar de reproducción y llaman a sus parejas, las hembras se mueven suavemente entre la multitud de machos y eligen a su pareja mediante el contacto físico. El macho abraza a la hembra desde arriba y permanecen en estado de amplexo hasta varias horas. [10] Durante el apareamiento, la rana macho se centra encima de la hembra para realizar una mezcla rítmica de un solvente productor de espuma liberado por la hembra para generar un nido de espuma flotante. [19] Los nidos son bioespumas resistentes que protegen los huevos fertilizados. Después de unos cuatro días, los renacuajos se van y el nido se degrada, pero por lo demás puede durar hasta dos semanas. [20]
Las hembras de ranas túngara también exhiben comportamientos de provocación que sirven principalmente para hacer que una pareja potencial aumente su intensidad de exhibición sexual. Entre todos los comportamientos locomotores repetibles y notables que exhiben las mujeres, los comportamientos en los que las mujeres se acercan o alejan claramente de los hombres se conocen como comportamientos de aproximación/retirada (AR), mientras que los comportamientos en los que las mujeres no se acercan ni se alejan se conocen como comportamientos de no acercamiento. Comportamientos de retirada/retirada (NAR). Específicamente, los comportamientos, los comportamientos de provocación son comportamientos NAR que inducen un aumento en el número de chucks de los machos. Su función principal es manipular la exhibición masculina, no adquirir pareja. Los comportamientos de provocación varían según el tamaño del coro masculino, siendo más comunes en coros de baja densidad que en coros de alta densidad debido a su objetivo principal de producir más chucks. En coros de alta densidad, una mayor producción de mandriles no proporcionaría tanto beneficio como en coros de baja densidad. [21]
Se ha informado que la rana puede tener una relación mutualista con tarántulas del género Aphonopelma en México. Como se observa en la rana microhílida Chiasmocleis ventrimaculata y la tarántula Xenesthis immanis , la araña puede proteger a la rana de los depredadores mientras que la rana protege los huevos de la araña de las hormigas, una interacción que puede ocurrir con otros microhílidos así como con la rana Túngara, que es un leptodactiloide . [22]
Algunos de los principales depredadores de las ranas túngara incluyen el murciélago ( Trachops cirrhosus ), la rana ( Leptodactylus pentadactylus ), la zarigüeya ( Philander opossum ) y el cangrejo ( Potamocarcinus richmondia ). Para protegerse de los depredadores, desarrollan una coloración protectora dependiendo de la región del hábitat. Las ranas Túngara tienen dos patrones de color distintos: patrón sin rayas y patrón a rayas. La frecuencia de los patrones de color difiere a lo largo del gradiente de urbanización de la región. El aumento de la urbanización ha afectado la coloración antidepredadora de las ranas túngara, lo que ha provocado especialmente un aumento de individuos rayados. Las ranas rayadas son más abundantes en las zonas urbanas que en las zonas forestales. Específicamente, es más probable que las ranas rayadas abundan en áreas que en áreas forestales donde prevalece la depredación por aves. Además, las ranas en áreas forestales tienen un menor número de ataques por parte de aves en comparación con las ranas en áreas urbanas, pero las tasas de depredación son similares para las ranas rayadas y sin rayas. La investigación también sugiere que se deben considerar otros factores además de la urbanización para comprender el cambio de la dinámica de coloración en la región, como las diferentes comunidades de depredadores y la presión de la depredación. La coloración protectora cambiará continuamente su frecuencia y patrón dependiendo de diversos factores. [23]
Dentro de las categorías de riesgo de extinción asignadas por la Lista Roja de la UICN , [24] [25] Engystomops pustulosus figura como “ Preocupación menor ”. Aunque su estatus en la UICN parece disminuir la preocupación por la conservación de la población de ranas túngara, el 43% de las especies están experimentando una disminución, lo que sugiere que esta rana puede estar amenazada en un futuro cercano. [26] Los principales factores estresantes de la disminución de los anfibios incluyen los siguientes: pérdida/degradación del hábitat, contaminación, cambio climático y especies invasoras. [26]
Entre todas las causas, se sabe que la pérdida/degradación del hábitat y la contaminación son las más importantes. Estas causas también muestran una coexistencia en el sentido de que la intensificación del paisaje agrícola y urbanizado conduce tanto a cambios de hábitat como a una mayor liberación de contaminantes. [26] Sin embargo, los efectos específicos de estas causas en los anfibios, especialmente en su salud, se desconocen en gran medida.
Algunas investigaciones sugieren el impacto negativo de los sitios agrícolas en la salud de la rana túngara, manifestado por una disminución en el número de huevos, un menor éxito de eclosión y un tamaño corporal más pequeño o insuficiente y características sexuales secundarias masculinas. [26] Tales hallazgos en la investigación se relacionan significativamente con la conservación de los anfibios, ya que es probable que una menor reproducción se correlacione con una disminución acelerada de la población. [26]