La salamandra de espalda roja ( Plethodon cinereus ) es una especie de salamandra de bosque pequeña y resistente de la familia Plethodontidae . También se la conoce como salamandra de espalda roja , [3] salamandra de espalda roja oriental [3] o salamandra de espalda roja del norte para distinguirla de la salamandra de espalda roja del sur ( Plethodon serratus ). La especie habita en laderas boscosas del este de América del Norte, al oeste hasta Missouri, al sur hasta Carolina del Norte y al norte desde el sur de Quebec y las provincias marítimas de Canadá hasta Minnesota. [4] Es una de las 56 especies del género Plethodon . Las salamandras de espalda roja se destacan por su polimorfismo de color y muestran principalmente dos variedades de morfos de color ("de espalda roja" y "de espalda de plomo"), que difieren en fisiología y comportamiento antidepredador. [5] [6] [7]
La salamandra de lomo rojo es una pequeña salamandra terrestre, de 5,7 a 10,0 cm (2,2 a 3,9 pulgadas) de longitud total (incluida la cola), que generalmente vive en áreas boscosas debajo de rocas, troncos, corteza y otros desechos. [4] Es una de las salamandras más numerosas en toda su área de distribución. [4]
Al igual que todos los anfibios , la salamandra de espalda roja tiene una piel permeable. También carece de pulmones, una condición que es un rasgo ancestral de los Plethodontidae . [8] Por lo tanto, las salamandras de espalda roja dependen completamente de la respiración cutánea para el intercambio de gases . La piel permeable es susceptible a la desecación y debe mantenerse húmeda para facilitar la respiración cutánea; como resultado, gran parte de la ecología y el comportamiento de la salamandra de espalda roja están restringidos por variables climáticas y microclimáticas , particularmente la sequedad y la temperatura. [9]
Se descubrió que la piel de las salamandras de espalda roja contenía Lysobacter gummosus , una bacteria epibiótica que produce el químico 2,4-diacetilfloroglucinol e inhibe el crecimiento de ciertos hongos patógenos . [10]
Plethodon cinereus exhibe polimorfismo de color , siendo los más comunes el morfo de rayas rojas y la fase de plomo. La variedad de "espalda roja" o "raya roja" tiene una raya dorsal roja que se estrecha hacia la cola, y la variedad más oscura, conocida como la fase de "espalda de plomo" (o simplemente "plomo"), carece de la mayor parte o la totalidad de la pigmentación roja. [4] La fase de espalda roja no siempre es roja, sino que en realidad puede ser de varios otros colores (por ejemplo, espalda amarilla, espalda naranja, espalda blanca o una rara forma eritrística en la que el cuerpo es completamente rojo). [4] Ambas formas tienen vientres moteados de blanco y negro. [4] También existen anomalías de color adicionales de esta especie, incluidas anomalías iridísticas, albinas , leucísticas , amelanísticas y melánicas . [11] Estos morfos de color son más raros que los morfos de espalda roja, de espalda plomiza y eritrístico, pero aun así se han reportado de manera consistente entre poblaciones variables de esta especie. [11]
Se cree que el polimorfismo de color es una estrategia adaptativa en un entorno heterogéneo, por lo que el mantenimiento del polimorfismo se deriva de elecciones conductuales y fisiológicas. El polimorfismo de color del morfo de rayas rojas Plethodon cinereus y el de la fase líder Plethodon cinereus muestran diferentes respuestas antidepredadoras en el comportamiento, y los depredadores atacan de manera diferente según la forma de color. En comparación con el morfo de rayas rojas P. cinereus, que prefiere una postura de "tronco levantado" y tiende a permanecer quieto, el P. cinereus en fase líder es significativamente más móvil. Además, el P. cinereus en fase líder tiene la capacidad de cortar automáticamente la cola, lo que indica que las dos formas también difieren en la frecuencia de ser atacadas. [7]
Como evidencia de que el polimorfismo es para adaptarse al medio ambiente, las frecuencias de los morfos de color de P. cinereus están correlacionadas con variables climáticas, lo que sugiere que la temperatura del hábitat y, en términos más generales, el clima son fuentes potenciales de presión selectiva sobre el polimorfismo de P. cinereus . [5] [6] La forma de espalda roja se encuentra con mayor frecuencia en regiones más frías en latitudes más septentrionales y longitudes orientales a lo largo de su área de distribución, mientras que lo opuesto es cierto para la forma de espalda plomiza. [5] [6] Además, los morfos de espalda plomiza se retiran de la actividad superficial antes en el otoño que los morfos de espalda roja, presumiblemente para evitar temperaturas de enfriamiento. [5] [12] [13] También se ha descubierto que la tasa metabólica estándar difiere entre los morfos a ciertas temperaturas, y la forma de espalda plomiza muestra tasas metabólicas significativamente más bajas a 15 °C; [12] en el mismo estudio, los individuos de espalda plomiza también fueron más activos en la superficie del suelo a esta temperatura. [12] Estos hallazgos sugieren que la variante de color con dorso de plomo es menos tolerante a las temperaturas frías que la variante de color con dorso rojo, y que las dos formas de color difieren fisiológicamente y conductualmente a ciertas temperaturas. [5] [6] [12] [13]
Una explicación alternativa para la distribución geográfica desigual de los morfos de color de P. cinereus de espalda roja y de espalda plomiza implica la plasticidad fenotípica que responde a la temperatura de desarrollo. Aunque los orígenes genéticos de la condición polimórfica de P. cinereus no se entienden completamente, los estudios iniciales indican que el predominio del morfo de color probablemente esté sujeto a la epistasis , y que múltiples loci pueden interactuar para determinar la condición morfológica de un individuo. [14] [15] Sin embargo, investigaciones más recientes indican que una respuesta plástica a las condiciones térmicas durante el desarrollo también contribuye a la determinación del morfo de color; en un estudio, los huevos de P. cinereus incubados a una temperatura más alta eclosionaron una mayor proporción de morfos de espalda plomiza que los huevos incubados a una temperatura más baja. [16] Por lo tanto, la determinación del morfo de color dependiente de la temperatura también puede influir potencialmente en la distribución espacial de los morfos de color de P. cinereus . [16]
Las salamandras de espalda roja son en su mayoría insectívoras , pero se alimentan de una amplia variedad de otros pequeños invertebrados, incluidos isópodos , milpiés , ciempiés , pseudoescorpiones , opiliones , arañas y gasterópodos . [17]
Los dos morfos de color primarios de P. cinereus también difieren en la dieta. [13] [17] Se ha observado que la prevalencia de ciertos taxones de presas y la diversidad y calidad general de las presas difieren estacionalmente entre los dos morfos en la primavera y el otoño, cuando la actividad de la superficie es mayor. [13] [17] Las dietas de P. cinereus rayado y no rayado difieren más en las estaciones de primavera y otoño. Las salamandras rayadas tienen una banda dorsal de color rojo que va desde la cabeza/cuello hasta la cola, y las no rayadas carecen de esta raya roja y, en cambio, son totalmente negras. Estas salamandras están en la superficie la mayor parte del tiempo durante estas estaciones. Las dietas contrastantes durante el otoño y la primavera se deben a las diferencias en dos tipos de presas consumidas durante este tiempo. En el otoño, las salamandras rayadas comen más entomobriomorfos Collembola , la especie más grande de colémbolos alargados, a diferencia de la primavera, cuando comen más ácaros oribátidos. [17]
Algunos estudios han sugerido que la forma no rayada se ha adaptado para ser más adecuada para condiciones más secas y cálidas, lo que explica las diferencias en las dietas. Las formas no rayadas son menos agresivas y tienen menos probabilidades de mantener territorios porque están mejor adaptadas a encontrar un territorio que estas salamandras rayadas están menos adaptadas a soportar. Las salamandras no rayadas pueden buscar alimento en la hojarasca más seca, por lo que no necesitan proteger su territorio en la medida en que lo hacen las formas rayadas. La menor presión que siente la salamandra no rayada para mantener el territorio cambia el tipo de acceso a las presas a las que tiene acceso en comparación con la salamandra rayada durante los meses más secos. Las salamandras rayadas defienden territorios debajo de objetos como rocas y troncos cuando las condiciones son secas. Durante estas condiciones secas, los artrópodos se ven obligados a esconderse en estas mismas áreas húmedas que las salamandras rayadas reclaman como su territorio, ya que algunos artrópodos se desecan en períodos secos. Estos artrópodos se convierten entonces en presa de la salamandra rayada (de espalda roja), mientras que las salamandras sin rayas pierden esta oportunidad. Esto permite que las salamandras rayadas se alimenten de colémbolos, ácaros, hormigas y otros pequeños invertebrados.
Existen algunas disputas sobre qué morfo tiene la dieta más diversa. En un estudio, la dieta otoñal de los morfos de espalda roja era más diversa y de mayor calidad, y se encontró que estaba dominada por ácaros , colémbolos y hormigas , mientras que las presas más importantes para los morfos de espalda de plomo eran hormigas , ácaros e isópodos . [13] Un estudio posterior señala que esto se debió a que el estudio anterior solo comparó las dietas durante la temporada de otoño, mientras que el estudio posterior comparó sus dietas a lo largo de todas las estaciones. El estudio posterior concluye que el morfo sin rayas tiene una dieta más amplia y se encuentra con presas que el morfo rayado no. Relacionan esto con el hecho de que las salamandras sin rayas pueden deambular más libremente entre territorios más secos durante este tiempo. [17]
La distribución de P. cinereus está en estrecho contacto con el suelo en el suelo del bosque. A medida que los bosques caducifolios maduran, la deposición ácida puede acelerar la acidificación de los suelos. Las condiciones ácidas pueden limitar la distribución de los anfibios y el número de especies hermanas, mientras que el valor de pH del suelo tiene un fuerte efecto en la densidad y distribución de P. cinereus . Al elegir entre suelos ácidos y neutros, P. cinereus prefiere ocupar suelos más neutros. P. cinereus rara vez se encuentra en suelos con un valor de pH de 3,7, y relativamente más en suelos con un valor de pH de aproximadamente 3,8 o superior. Nunca se han encontrado juveniles de P. cinereus en suelos con un valor de pH inferior a 3,7. También se han apoyado conclusiones similares en el laboratorio. P. cinereus prefiere ocupar sustratos cerca de un pH neutro. Un valor de pH entre 2,5 y 3 da como resultado una mortalidad aguda, mientras que un valor de pH entre 3 y 4 da como resultado una mortalidad crónica. Un pH bajo reducirá su crecimiento y respiración. El crecimiento lento y la metamorfosis tardía hacen que los juveniles de P. cinereus sean más vulnerables a los depredadores y tienen graves consecuencias para la supervivencia de la población.
Varios otros factores, como la humedad y la temperatura, también pueden afectar la densidad de población o la dispersión de Botrytis . Durante períodos secos prolongados, los individuos se mueven hacia el suelo, mientras que durante períodos secos cortos se retiran debajo de troncos o rocas. Evitarán áreas muy cálidas y cuando la temperatura baje a 4-5 grados Celsius, también se retirarán al suelo. La temperatura óptima es de 10 a 15 grados Celsius. Además, la competencia intraespecífica e interespecífica también afectó la distribución de P. cinerea . [18] Los individuos se confinan a microhábitats húmedos (debajo de rocas, restos leñosos, etc., así como debajo del suelo) durante largos períodos de tiempo para mantener la hidratación cuando las condiciones de la superficie son inhóspitas o calurosas, y solo están activos en la superficie para viajar, buscar alimento o reproducirse durante períodos cortos. La duración de la actividad superficial está directamente limitada por la tasa de pérdida de agua cutánea al medio ambiente, que está influenciada por variables ambientales como la altitud, la cubierta del dosel forestal y la cantidad de precipitación reciente. [9] [19]
Se observa que la distribución espacial de la salamandra Plethodon cinereus es estacional. En primavera, es más probable que Plethodon cinereus exista en grupos de alrededor de 2 a 7 individuos bajo algunos objetos de cobertura como rocas y madera, que en las otras estaciones, mientras que la densidad en el suelo del bosque se mantiene constante. Esto se debe a que esa disputa espacial comienza en primavera. Un estudio en Blackrock Mountain, Virginia, indica que el número medio de salamandras en cada cuadrante de 100*100 m varía de 1,6 a 3 en primavera en comparación con 0,8 a 1,8 en verano. Se cree que un aumento significativo en la distribución espacial de P. cinereus de primavera a verano se debe a la competencia por interferencia intraespecífica. Los objetos de cobertura en el suelo pueden ser una buena opción de refugio de humedad para P. cinereus durante la temporada de lluvias. La incapacidad de P. cinereus para buscar alimento bajo tierra hace que se restrinja a áreas debajo y alrededor de los objetos de cobertura. La agresión y la territorialidad bajo la limitación de recursos, alimentos y refugio son las razones del espaciamiento observado. [18]
Además, las dos morfologías tienen diferentes tasas metabólicas estándar, mientras que el P. cinereus en fase de plomo prefiere hábitats cálidos o microclimas. Por lo tanto, el argumento sólido es que la distribución geográfica de la forma de color se debe a la selección de rasgos fisiológicos. [7]
Se encontró que el comportamiento antidepredador de P. cinereus difiere entre las dos fases de color; la fase de dorso de plomo tiene una tendencia a huir de los depredadores , mientras que la fase de dorso rojo a menudo permanece inmóvil y posiblemente exhibe coloración aposemática . [7] Los niveles de estrés de cada fase de color se estimaron determinando la relación de células neutrófilos a linfocitos en la sangre, y los resultados sugieren que los niveles de estrés son más altos en la fase de dorso de plomo que en la fase de dorso rojo. [20] Esto puede ser una consecuencia de un mayor riesgo de depredación experimentado en la naturaleza por la fase de dorso de plomo, y también puede significar que las salamandras de fase de plomo podrían ser más vulnerables en entornos de cautiverio. [20]
Plethodon cinereus , al igual que muchas especies de plethodon, exhibe un comportamiento de retorno a casa, con el regreso de las hembras a sus nidos, así como el regreso de las hembras y los machos que no están presentes a un área de distribución. [21] Esto permite un contacto esencial entre una hembra y sus huevos para asegurar su supervivencia, así como también para que las hembras y los machos que no están presentes exploren más allá del área de distribución cuando están bajo presiones de depredación, o en busca de alimento o refugio, y regresen a su área de distribución si no encuentran un microhábitat más favorable. [21]
El macho de Plethodon cinereus defiende activamente su territorio de la intrusión de otros machos y es menos agresivo con las hembras invasoras y los ejemplares jóvenes. Por lo general, el comportamiento agresivo de Plethodon cinereus se dirige tanto hacia individuos de su misma especie como hacia individuos heteroespecíficos, siempre que se considere que es un competidor potencial. Plethodon cinereus interactúa positivamente no solo con sus congéneres, sino también con otros competidores potenciales, como los ciempiés. [22]
Es necesario tener una exhibición visual para obtener la postura de amenaza de P. cinereus , y no habrá un comportamiento agresivo obvio hacia congéneres y heteroespecíficos si solo existen señales químicas. Sin embargo, P. cinereus aumentará el tiempo que pasa en posturas agresivas cuando se combina con ciempiés, pero no mostró una mayor agresión cuando se combina con congéneres. El método de prueba específico fue exponer a P. cinereus macho a cuatro tratamientos de señales químicas de sustrato por separado: control, propio, congéner o ciempiés ( Scolopcryptops sexspinosus ) para determinar su comportamiento en presencia o ausencia de congéneres y reacción a señales heteroespecíficas. [22]
Su estatus de residencia también afecta el nivel de ataque. Incluso si se encuentran en diferentes estatus de residencia, atacan a los ciempiés. [22]
Plethodon cinereus coexiste con algunas bacterias. Estas bacterias ayudan a las salamandras a defenderse de los patógenos fúngicos. Por ejemplo, Batrachochytrium dendrobatidis , un patógeno fúngico que causa una enfermedad llamada quitridiomicosis , ha provocado una rápida disminución de las poblaciones de anfibios en todo el mundo. Alrededor de un tercio de los anfibios están en peligro debido a la enfermedad, pero algunas especies persisten a partir de la infección y algunas incluso eliminan el patógeno. Como evidencia, la piel de P. cinereus alberga microsimbiontes bacterianos como Janthinobacterium lividum , cuyos metabolitos pueden inhibir el crecimiento de patógenos. Este hallazgo sugiere una idea para brindar protección a largo plazo a anfibios individuales que están infectados con quitridiomicosis. También proporciona una vía de investigación para el desarrollo futuro de fármacos que utilizan nuevos compuestos antimicóticos para el tratamiento de patógenos humanos. [23]
Los machos y las hembras de P. cinereus suelen establecer territorios separados para alimentarse y/o aparearse debajo de rocas y troncos. Sin embargo, se cree que algunas salamandras de espalda roja practican la monogamia social y pueden mantener territorios defendidos conjuntamente durante sus períodos activos. La reproducción se produce en junio y julio. Las hembras producen de cuatro a 17 huevos al año. Los huevos eclosionan en 6 a 8 semanas. No se sabe mucho sobre la dispersión de los neonatos, aunque se cree que los neonatos y los juveniles son filopátricos .
Al igual que en muchas especies de Plethodon , las salamandras de espalda roja hembras tienen la capacidad de almacenar esperma como espermatóforo, y se ha demostrado que lo hacen hasta ocho meses antes del período de oviposición en junio y julio. [24] El esperma o los espermatóforos no se retienen después del período de oviposición. [24]
Los individuos con dorso de plomo están ausentes en el noreste de los Estados Unidos y el sureste de Canadá. En cambio, se observa otra fase llamada eritrística, exclusiva de estas áreas. Esta fase muestra una variación macro y microgeográfica en frecuencia. Independientemente de la amplia variación geográfica, la frecuencia más alta siempre está por debajo del 25%. Esta fase de P. cinereus imita a Notophthalmus viridescens para protegerse. Las aves evitan selectivamente depredar P. cinereus de color completamente rojo o eritrístico porque piensan que el color rojo es una señal de nocividad y toxicidad. Incluso si las personas entrenaran a las aves para mejorar la evitación aumentando la exposición a efts rojos ( Notophthalmus viridescens juveniles ), las frecuencias de eritrismo nunca superan el 25%. [25]
Las carreteras tienen diversos efectos negativos sobre las poblaciones animales. Por ejemplo, una de las principales fuentes de mortalidad directa de muchas especies son las colisiones accidentales con vehículos en movimiento. Debido al lento movimiento de los anfibios, se estima que la tasa de mortalidad de estos animales en las carreteras es tan alta como el 10% de la población total cada año. Desde un punto de vista genético, las carreteras también reducen el flujo genético y, por lo tanto, dividen las poblaciones animales, lo que provoca la deriva y la pérdida de diversidad genética. Con el tiempo, las poblaciones separadas por carreteras pueden volverse cada vez más distintas entre sí, perdiendo así la población original. Entre los diferentes tamaños de carreteras, se sabe que la autopista interestatal conduce a una mayor diferenciación genética de Plethodon cinereus mediante un examen de microsatélites. Las distancias genéticas entre regiones a ambos lados de una autopista interestatal fueron significativamente mayores que las que existían entre cuadrantes igualmente espaciados en el mismo lado de la carretera. Sin embargo, las parcelas en carreteras más pequeñas no fueron genéticamente diferentes en comparación con las del caso de las autopistas interestatales. Las carreteras pavimentadas estrechas reducen el movimiento de las salamandras de espalda roja en aproximadamente un 25-75%, pero no eliminan la dinámica de la población. Y la detección de diferencias genéticas a lo largo de la carretera interestatal significa que la propagación en esta carretera se reduce en más de un 25-75%. Por lo tanto, hay poco flujo genético a través de carreteras muy grandes, y la población de P. cinereus diverge entre sí. El efecto indirecto de las carreteras más pequeñas en la estructura genética de la población tampoco es un gran problema para las salamandras terrestres y no es un efecto directo de la mortalidad y el cambio de hábitat. [26]
La tasa de dispersión observada en P. cinereus es mucho menor que en la mayoría de los animales estudiados anteriormente. Debido a que P. cinereus tiene densidades poblacionales muy altas, esto debería reducir los efectos de la deriva genética en poblaciones aisladas. Desde el punto de vista de la conservación, las salamandras de lomo rojo son un organismo de investigación importante debido a sus similitudes conductuales y fisiológicas con muchas salamandras amenazadas y en peligro de extinción. [26]
Además, las salamandras se ven afectadas en gran medida por las prácticas de manejo forestal, lo que repercute en la dinámica de la red alimentaria y el ciclo de nutrientes del ecosistema en el que residen. Para conservar la especie, es esencial una práctica adecuada de manejo forestal. Por ejemplo, se han documentado prácticas de cosecha de madera de la misma edad que muestran una abundancia y riqueza de especies significativamente bajas de criaturas anfibias en el área. La SCE, llamada mejora de la complejidad estructural, tiene como objetivo promover el desarrollo vertical de copas diferenciadas y hacer que la densidad horizontal sea variable, lo que luego puede ayudar a reorganizar el área basal, los troncos secos y la densidad de troncos. Resulta que la SCE tiene efectos positivos en la abundancia de la población de Plethodon cincereus . [27]