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Los nematodos entomopatógenos ( EPN ) son un grupo de nematodos (gusanos hilo), que causan la muerte a los insectos. El término entomopatógeno tiene un origen griego, siendo entomon , que significa insecto , y patógeno , que significa causante de enfermedad . Son animales que ocupan un punto medio de control biológico entre los patógenos microbianos y los depredadores / parasitoides . Aunque muchos otros oxiuros parásitos causan enfermedades en organismos vivos (esterilizando o debilitando de otro modo a su huésped), los nematodos entomopatógenos son específicos solo para infectar insectos. Los nematodos entomopatógenos (EPN) viven de forma parásita dentro del insecto huésped infectado , por lo que se denominan endoparásitos . Infectan a muchos tipos diferentes de insectos que viven en el suelo, como las larvas de polillas, mariposas, moscas y escarabajos, así como formas adultas de escarabajos, saltamontes y grillos. Las EPN se han encontrado en todo el mundo en una variedad de hábitats ecológicamente diversos. Son muy diversos, complejos y especializados. Los nematodos entomopatógenos más comúnmente estudiados son aquellos que pueden usarse en el control biológico de insectos dañinos, los miembros de Steinernematidae y Heterorhabditidae . Son los únicos nematodos parásitos de insectos que poseen un equilibrio óptimo de atributos de control biológico.
Debido a su importancia económica, los ciclos de vida de los géneros pertenecientes a las familias Heterorhabditidae y Steinernematidae están bien estudiados. Aunque no están estrechamente relacionados, filogenéticamente , ambos comparten historias de vida similares (Poinar 1993). El ciclo comienza con un juvenil infectante, cuya única función es buscar e infectar nuevos huéspedes. Cuando se ha localizado un huésped, los nematodos penetran en la cavidad del cuerpo del insecto, generalmente a través de aberturas naturales del cuerpo (boca, ano, espiráculos) o áreas de cutícula delgada. (Shapiro-Ilan, David I. y Randy Gaugler. "Nematodes".) Después de entrar en un insecto, los juveniles infecciosos liberan de su intestino una bacteria mutualista asociada que se multiplica rápidamente. Estas bacterias del género Xenorhabdus o Photorhabdus , para steinerernematides y heterorhabditids, respectivamente, causan la mortalidad del huésped en 24 a 48 horas. Los nematodos brindan refugio a las bacterias, que, a cambio, matan al insecto huésped y proporcionan nutrientes al nematodo. Sin este mutualismo ningún nematodo es capaz de actuar como entomoparásito. [1] Juntos, los nematodos y las bacterias se alimentan del huésped licuado y se reproducen durante varias generaciones dentro del cadáver y maduran a través de las etapas de crecimiento de J2-J4 hasta convertirse en adultos. Los juveniles infecciosos de Steinernemátidos pueden convertirse en machos o hembras, mientras que los heterorhabdítidos se convierten en hermafroditas autofertilizantes y las generaciones posteriores producen dos sexos. Cuando los recursos alimentarios en el huésped escasean, los adultos producen nuevos juveniles infecciosos adaptados para resistir el ambiente exterior. Los ciclos de vida de las EPN se completan en unos pocos días (Shapiro-Ilan, David I. y Randy Gaugler. "Nematodes"). Después de aproximadamente una semana, cientos de miles de juveniles infecciosos emergen y parten en busca de nuevos huéspedes. , llevando consigo una inoculación de bacterias mutualistas, recibida del entorno interno del huésped (Boemare 2002, Gaugler 2006). Su crecimiento y reproducción depende de las condiciones establecidas por la bacteria en el cadáver huésped . La bacteria nematodos aporta proteínas antiinmunes para ayudar a superar las defensas de su huésped (Shapiro-Ilan, David I. y Randy Gaugler. "Nematodes").
Las estrategias de alimentación de los nematodos entomopatógenos varían entre especies, lo que influye en la distribución de la profundidad del suelo y en las preferencias de los huéspedes. Los juveniles infecciosos utilizan estrategias para encontrar huéspedes que varían desde emboscadas y cruceros de alimentación (Campbell 1997). Para tender una emboscada a sus presas, algunas especies de Steinernema nictan o levantan sus cuerpos de la superficie del suelo para estar mejor preparados para adherirse a los insectos que pasan, que son mucho más grandes (Campbell y Gaugler 1993). Muchos Steinernema pueden saltar formando un bucle con sus cuerpos que crea energía almacenada que, cuando se libera, los impulsa por el aire (Campbell y Kaya 2000). Otras especies adoptan una estrategia de crucero y rara vez nictan. En cambio, deambulan por el suelo en busca de huéspedes potenciales. Estas estrategias de búsqueda de alimento influyen en los huéspedes que infectan los nematodos. Por ejemplo, los depredadores de emboscada como Steinernema carpocapsae infectan a más insectos en la superficie, mientras que los depredadores de crucero como Heterorhabditis bacteriophora infectan a los insectos que viven en las profundidades del suelo (Campbell y Gaugler 1993).
Dentro de sus insectos huéspedes, las EPN experimentan competencia intra e interespecífica. La competencia intraespecífica tiene lugar entre nematodos de la misma especie cuando el número de juveniles infecciosos que penetran en un huésped excede la cantidad de recursos disponibles. La competencia interespecífica ocurre cuando diferentes especies compiten por los recursos. En ambos casos, los nematodos individuales compiten entre sí indirectamente al consumir el mismo recurso, lo que reduce su aptitud y puede resultar en la extinción local de una especie dentro del huésped (Koppenhofer y Kaya 1996). También puede producirse competencia de interferencia, en la que las especies compiten directamente. Por ejemplo, una especie de steinernemátido que infecta primero a un huésped generalmente excluye una especie de heterorhabdítido. El mecanismo de esta superioridad pueden ser los antibióticos producidos por Xenorhabdus , la bacteria simbiótica del steinernematid. Estos antibióticos impiden que la bacteria simbiótica del heterorhabdítido se multiplique (Kaya y Koppenhofer1996). Para evitar la competencia, algunas especies de juveniles infecciosos pueden juzgar la calidad de un huésped antes de la penetración. Los juveniles infecciosos de S. carpocapsae son repelidos por infecciones de 24 horas, probablemente por el olor de las bacterias mutualistas de su propia especie (Grewal et al. 1997).
La competencia interespecífica entre especies de nematodos también puede ocurrir en el ambiente del suelo fuera de los huéspedes. Millar y Barbercheck (2001) demostraron que el nematodo introducido Steinernema riobrave sobrevivió y persistió en el medio ambiente hasta un año después de su liberación. S. riobrave deprimió significativamente la detección del nematodo endémico H. bacteriophora , pero nunca lo desplazó por completo, incluso después de dos años de introducciones continuas. Sin embargo , S. riobrave no tuvo ningún efecto sobre las poblaciones del nematodo nativo, S. carpocapsae , lo que sugiere que la coexistencia es posible. La diferenciación de nichos parece limitar la competencia entre nematodos. Diferentes estrategias de alimentación permiten que dos especies coexistan en el mismo hábitat. Diferentes estrategias de búsqueda de alimento separan a los nematodos en el espacio y les permiten infectar a diferentes huéspedes. Las EPN también se presentan en distribuciones irregulares, lo que puede limitar sus interacciones y favorecer aún más la coexistencia (Kaya y Koppenhofer 1996).
Los nematodos entomopatógenos se encuentran típicamente en distribuciones irregulares, que varían en el espacio y el tiempo, aunque el grado de irregularidad varía entre especies (revisado en Lewis 2002). Los factores responsables de esta distribución agregada pueden incluir el comportamiento, así como la variabilidad espacial y temporal de los enemigos naturales de los nematodos, como los hongos que atrapan nematodos. Los nematodos también tienen una capacidad de dispersión limitada. Muchos juveniles infecciosos se producen a partir de un único huésped que también podría producir agregados. Las distribuciones irregulares de EPN también pueden reflejar la distribución desigual de huéspedes y nutrientes en el suelo (Lewis et al. 1998; Stuart y Gaugler 1994; Campbell et al. 1997, 1998). Las EPN pueden persistir como metapoblaciones , en las que los fragmentos de población local son altamente vulnerables a la extinción y fluctúan de forma asincrónica (Lewis et al. 1998). La metapoblación en su conjunto puede persistir mientras la tasa de colonización sea mayor o igual a la tasa de extinción de la población (Lewis et al. 1998). La fundación de nuevas poblaciones y el movimiento entre parches pueden depender del movimiento de juveniles infecciosos o del movimiento de huéspedes infectados (Lewis et al. 1998). Estudios recientes sugieren que las EPN también pueden utilizar animales no huéspedes, como isópodos y lombrices de tierra, para su transporte (Eng et al. 2005, Shapiro et al. 1993) o pueden ser carroñeros (San-Blas y Gowen, 2008).
Los parásitos pueden afectar significativamente a sus huéspedes, así como a la estructura de las comunidades a las que ellos y sus huéspedes pertenecen (Minchella y Scott 1991). Los nematodos entomopatógenos tienen el potencial de moldear las poblaciones de plantas e insectos huéspedes, así como la composición de especies de la comunidad animal del suelo circundante.
Los nematodos entomopatógenos afectan a las poblaciones de sus insectos huéspedes matando y consumiendo individuos. Cuando se agregan más EPN a un ambiente de campo, típicamente en concentraciones de 25 habitantes por hectárea (10/acre), la población de insectos huéspedes disminuye considerablemente (Campbell et al. 1998, Strong et al. 1996). La agricultura aprovecha este hallazgo y la liberación inundativa de EPN puede controlar eficazmente las poblaciones de plagas de insectos del suelo en cítricos, arándanos, césped y árboles frutales (Lewis et al. 1998). Si los nematodos entomopatógenos suprimen la población de insectos herbívoros de las raíces, benefician indirectamente a las plantas al liberarlas de la presión del pastoreo. Este es un ejemplo de una cascada trófica en la que los consumidores en la parte superior de la red alimentaria (nematodos) ejercen una influencia sobre la abundancia de recursos (plantas) en la parte inferior. La idea de que las plantas pueden beneficiarse de la aplicación de los enemigos de sus herbívoros es el principio detrás del control biológico . En consecuencia, gran parte de la investigación biológica de EPN está impulsada por aplicaciones agrícolas.
Los ejemplos de los efectos de arriba hacia abajo de los nematodos entomopatógenos no se limitan a los sistemas agrícolas. Los investigadores del Laboratorio Marino Bodega examinaron los fuertes efectos de arriba hacia abajo que las EPN naturales pueden tener en su ecosistema (Strong et al. 1996). En una cadena alimentaria de matorrales costeros, la EPN nativa, Heterorhabditis heplialus , las orugas de la polilla fantasma parasitadas y las orugas de la polilla fantasma consumieron las raíces del altramuz arbustivo. La presencia de H. heplialus se correlacionó con un menor número de orugas y plantas más sanas. Además, los investigadores observaron una alta mortalidad del altramuz arbustivo en ausencia de EPN. Antiguas fotografías aéreas de los últimos 40 años indicaban que los rodales donde prevalecían los nematodos tenían poca o ninguna muerte masiva de altramuces. Sin embargo, en rodales con baja prevalencia de nematodos, las fotografías mostraban repetidas mortandades de altramuces. Estos resultados implicaron que el nematodo, como enemigo natural de la oruga de la polilla fantasma, protegía a la planta del daño. Los autores incluso sugirieron que la interacción era lo suficientemente fuerte como para afectar la dinámica poblacional del altramuz arbustivo (Strong et al. 1996).
Los nematodos entomopatógenos no sólo afectan a sus insectos huéspedes, sino que también pueden cambiar la composición de especies de la comunidad del suelo. Muchos animales familiares, como las lombrices de tierra y los insectos, viven en el suelo, pero también son comunes los invertebrados más pequeños como los ácaros , los colémbolos y los nematodos . Además de las EPN, el ecosistema del suelo incluye especies de nematodos depredadores , bacterióvoros , fungivoros y parásitos de plantas. Dado que las EPN se aplican en sistemas agrícolas a una tasa de 1.000.000 de habitantes por acre (2.500.000/ha), el potencial de consecuencias no deseadas en el ecosistema del suelo parece grande. Las EPN no han tenido un efecto adverso sobre las poblaciones de ácaros y colémbolos (Georgis et al. 1991), sin embargo, existe fuerte evidencia de que afectan la diversidad de especies de otros nematodos. En el ecosistema de un campo de golf, la aplicación de H. bacteriophora , un nematodo introducido, redujo significativamente la abundancia, riqueza de especies, madurez y diversidad de la comunidad de nematodos (Somaseker et al. 2002). Las EPN no tuvieron ningún efecto sobre los nematodos de vida libre. Sin embargo, hubo una reducción en el número de géneros y la abundancia de nematodos parásitos de las plantas, que a menudo permanecen encerrados dentro de crecimientos en la raíz de la planta. Aún se desconoce el mecanismo por el cual los nematodos parásitos de insectos tienen un efecto sobre los nematodos parásitos de plantas. Aunque este efecto se considera beneficioso para los sistemas agrícolas donde los nematodos parásitos de las plantas causan daños a los cultivos, plantea la cuestión de qué otros efectos son posibles. Las investigaciones futuras sobre los impactos que tienen las EPN en las comunidades del suelo conducirán a una mayor comprensión de estas interacciones.
En las comunidades aéreas, las EPN tienen pocos efectos secundarios en otros animales. Un estudio informó que Steinernema felidae y Heterorhabditis megidis , cuando se aplicaron en una variedad de hábitats agrícolas y naturales, tuvieron poco impacto en artrópodos que no eran plagas. Sin embargo, se produjeron algunos impactos mínimos en especies de escarabajos y moscas que no son plagas (Bathon 1996). A diferencia de los pesticidas químicos, los EPN se consideran seguros para los humanos y otros vertebrados.
Las perturbaciones frecuentes a menudo perturban los hábitats agrícolas y la respuesta a las perturbaciones varía entre las especies de EPN. En los sistemas agrícolas tradicionales, la labranza perturba el ecosistema del suelo y afecta factores bióticos y abióticos. Por ejemplo, los suelos labrados tienen una menor diversidad de especies de microbios, artrópodos y nematodos (Lupwayi et al. 1998). El suelo labrado también tiene menos humedad y temperaturas más altas. En un estudio que examinó la tolerancia de diferentes especies de EPN a la labranza, la densidad de un nematodo nativo, H. bacteriophora , no se vio afectada por la labranza, mientras que la densidad de un nematodo introducido, S. carpocapsae , disminuyó. La densidad de un tercer nematodo introducido en el sistema, Steinernema riobrave , aumentó con la labranza (Millar y Barbercheck 2002). Las preferencias de hábitat en cuanto a temperatura y profundidad del suelo pueden explicar parcialmente las diferentes respuestas de los nematodos a las perturbaciones. S. carpocapsae prefiere permanecer cerca de la superficie del suelo y, por lo tanto, es más vulnerable a las alteraciones del suelo que H. bacteriophora , que busca alimento a mayor profundidad y puede escapar de los efectos de la labranza. Es posible que S. riobrave haya respondido bien a la labranza porque sobrevive y persiste mejor en condiciones más cálidas y secas creadas por la labranza (Millar y Barbercheck 2002). Los datos mostraron que Steinernema sp. encontrado en algunas regiones de Indonesia mostró una alta capacidad de adaptación cuando se aplicó en otra región o condición (Anton Muhibuddin, 2008). La respuesta de las EPN a otras formas de perturbación está menos definida. Los nematodos no se ven afectados por ciertos pesticidas y pueden sobrevivir a las inundaciones. No se han examinado los efectos de perturbaciones naturales como los incendios.
Aunque la industria del control biológico ha reconocido las EPN desde la década de 1980, se sabe relativamente poco sobre su biología en ecosistemas naturales y gestionados (Georgis 2002). Las interacciones nematodo-huésped no se conocen bien y más de la mitad de los huéspedes naturales de las especies reconocidas de Steinernema y Heterorhabditis siguen siendo desconocidos (Akhurst y Smith 2002). Falta información porque los aislados de huéspedes infectados de forma natural son raros, por lo que los nematodos nativos a menudo son cebados con Galleria mellonella , un lepidóptero que es altamente susceptible a la infección parasitaria. Los estudios de laboratorio que muestran una amplia variedad de huéspedes para las EPN fueron a menudo sobreestimados, porque en un laboratorio el contacto con un huésped está asegurado y las condiciones ambientales son ideales; no existen "barreras ecológicas" a la infección (Kaya y Gaugler 1993, Gaugler et al. 1997). Por lo tanto, la amplia gama de huéspedes inicialmente predicha por los resultados de los ensayos no siempre se ha traducido en éxito insecticida.
Los nematodos están abiertos a la producción en masa y no requieren equipo de aplicación especializado, ya que son compatibles con equipos agroquímicos estándar, incluidos varios rociadores (es decir, de mochila, presurizados, de niebla, electrostáticos, de ventilador y aéreos) y sistemas de riego (Cranshaw y Zimmerman 2013). .
La falta de conocimiento sobre la ecología de los nematodos ha resultado en fallas imprevistas en el control de plagas en el campo. Por ejemplo, se descubrió que los nematodos parásitos eran completamente ineficaces contra las moscas negras y los mosquitos debido a su incapacidad para nadar (Lewis et al. 1998). Los esfuerzos para controlar las plagas que se alimentan del follaje con EPN tampoco tuvieron éxito, porque los nematodos son altamente sensibles a la luz ultravioleta y a la desecación (Lewis et al. 1998). La comparación de las historias de vida de los nematodos y las plagas objetivo a menudo puede explicar tales fracasos (Gaugler et al. 1997). Cada especie de nematodo tiene una variedad única de características, que incluyen diferentes tolerancias ambientales, tendencias de dispersión y comportamientos de búsqueda de alimento (Lewis et al. 1998). Un mayor conocimiento sobre los factores que influyen en las poblaciones de la EPN y los impactos que tienen en sus comunidades probablemente aumentará su eficacia como agentes de control biológico.
Recientemente, estudios han demostrado que la utilización de ambos EPN (steinernemátidos y heterorhabdítidos) en combinación para el control biológico de ciruelo curculio en huertos del noreste de América ha reducido las poblaciones entre un 70% y un 90% en el campo, dependiendo del estado del insecto, el momento del tratamiento y el campo. condiciones. Se están realizando más estudios sobre la eficacia de los EPN utilizados como agente de control biológico para productores orgánicos como una solución alternativa a los productos químicos que no son tan efectivos para controlar las infestaciones de insectos (Agnello, Jentsch, Shield, Testa y Keller 2014).