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GroEL

GroEL es una proteína que pertenece a la familia de chaperonas moleculares chaperoninas y se encuentra en muchas bacterias. [5] Es necesaria para el plegamiento adecuado de muchas proteínas. Para funcionar correctamente, GroEL requiere el complejo proteico cochaperonina con forma de tapa GroES . En eucariotas, las proteínas organulares Hsp60 y Hsp10 son estructural y funcionalmente casi idénticas a GroEL y GroES, respectivamente, debido a su origen endosimbiótico.

La HSP60 está implicada en la importación de proteínas mitocondriales y en el ensamblaje macromolecular. Puede facilitar el plegamiento correcto de las proteínas importadas y también puede prevenir el plegamiento incorrecto y promover el replegamiento y el ensamblaje adecuado de los polipéptidos desplegados generados en condiciones de estrés en la matriz mitocondrial. La HSP60 interactúa con HRAS y con la proteína X del VHB y la proteína p40tax del HTLV-1. La HSP60 pertenece a la familia de las chaperoninas (HSP60). Nota: Esta descripción puede incluir información de UniProtKB.

Nombres alternativos: chaperonina de 60 kDa, chaperonina 60, CPN60, proteína de choque térmico 60, HSP-60, HuCHA60, proteína de matriz mitocondrial P1, proteína linfocítica P60, HSPD1

La proteína de choque térmico 60 (HSP60) es una chaperonina mitocondrial que se considera responsable del transporte y replegamiento de proteínas desde el citoplasma a la matriz mitocondrial . Además de su función como proteína de choque térmico, la HSP60 funciona como chaperonina para ayudar a plegar las cadenas de aminoácidos lineales en su respectiva estructura tridimensional. A través del estudio exhaustivo de groEL, el homólogo bacteriano de la HSP60 , se ha considerado que la HSP60 es esencial en la síntesis y el transporte de proteínas mitocondriales esenciales desde el citoplasma de la célula a la matriz mitocondrial. Estudios posteriores han vinculado la HSP60 con la diabetes , la respuesta al estrés , el cáncer y ciertos tipos de trastornos inmunológicos .

Descubrimiento

No se sabe mucho sobre la función de la HSP60. La HSP60 de los mamíferos se informó por primera vez como una proteína mitocondrial P1. Posteriormente, Radhey Gupta y sus colaboradores la clonaron y secuenciaron. [ 6 ] La secuencia de aminoácidos mostró una fuerte homología con GroEL. Inicialmente se creyó que la HSP60 funcionaba solo en las mitocondrias y que no había una proteína equivalente ubicada en el citoplasma . Descubrimientos recientes han desacreditado esta afirmación y han sugerido que existe una diferencia reconocible entre la HSP60 en las mitocondrias y en el citoplasma. [7] Existe una estructura proteica similar en el cloroplasto de ciertas plantas. Esta presencia de proteína proporciona evidencia de la relación evolutiva del desarrollo de las mitocondrias y el cloroplasto por medio de la endosimbiosis . [6]

Estructura

En condiciones fisiológicas normales, la HSP60 es un oligómero de 60 kilodaltons compuesto de monómeros que forman un complejo dispuesto como dos anillos heptaméricos apilados. [8] Esta estructura de doble anillo forma una gran cavidad central en la que la proteína desplegada se une mediante interacciones hidrofóbicas . [9] Esta estructura suele estar en equilibrio con cada uno de sus componentes individuales: monómeros, heptámeros y tetradecámeros. [10] Estudios recientes han comenzado a sugerir que, además de su ubicación típica en las mitocondrias, la HSP60 también se puede encontrar en el citoplasma en condiciones fisiológicas normales. [7]

Cada subunidad de HSP60 tiene tres dominios : el dominio apical, el dominio ecuatorial y el dominio intermedio. [11] El dominio ecuatorial contiene el sitio de unión para ATP y para el otro anillo heptamérico. El dominio intermedio une el dominio ecuatorial y el dominio apical. [11] El dominio intermedio induce un cambio conformacional cuando se une ATP, lo que permite una alternancia entre los sitios de unión del sustrato hidrófilo e hidrófobo . [11] En su estado inactivo, la proteína está en un estado hidrófobo. Cuando se activa con ATP, el dominio intermedio sufre un cambio conformacional que expone la región hidrófila. Esto asegura la fidelidad en la unión de la proteína. [11] La chaperonina 10 ayuda a HSP60 en el plegamiento al actuar como una cubierta en forma de cúpula en la forma activa de ATP de HSP60. Esto hace que la cavidad central se agrande y ayuda en el plegamiento de la proteína. [11] Vea la figura anterior para obtener más detalles sobre la estructura.

Se utilizó un anticuerpo monoclonal contra HSP60 para teñir células HeLa humanas cultivadas en un cultivo de tejidos. El anticuerpo revela las mitocondrias celulares en rojo. La señal azul se debe a un colorante que se une al ADN y revela los núcleos celulares. Tinción del anticuerpo e imagen cortesía de EnCor Biotechnology Inc.
Secuencia de aminoácidos y estructura de la proteína HSP60. [12]

La secuencia mitocondrial HSP60 contiene una serie de repeticiones G en el extremo C-terminal . [6] La estructura y función de esta secuencia no se conocen con exactitud. El extremo N-terminal contiene una presecuencia de aminoácidos hidroxilados , a saber, arginina , lisina , serina y treonina , que sirven como directores para la importación de la proteína a las mitocondrias. [6]

La estructura predicha de HSP60 incluye varias ondas sinusoidales verticales , hélices alfa , láminas beta y giros de 90 grados. Hay regiones de hidrofobicidad donde la proteína presumiblemente atraviesa la membrana . También hay tres sitios de glicosilación ligados a N en las posiciones 104, 230, 436. [9] La secuencia y la estructura secundaria de la proteína mitocondrial se ilustran en la imagen anterior obtenida del Protein Data Bank.

Información más reciente ha comenzado a sugerir que la HSP60 encontrada en las mitocondrias difiere de la del citoplasma. Con respecto a la secuencia de aminoácidos, la HSP60 citoplasmática tiene una secuencia N-terminal que no se encuentra en la proteína mitocondrial. [7] En el análisis de electroforesis en gel , se encontraron diferencias significativas en la migración de la HSP60 citoplasmática y mitocondrial. La HSP60 citoplasmática contiene una secuencia señal de 26 aminoácidos en el extremo N. Esta secuencia está altamente degenerada y es capaz de plegarse en hélice anfifílica. [7] Los anticuerpos contra la HSP60 se dirigieron tanto a la forma mitocondrial como a la citoplasmática. [7] Sin embargo, los anticuerpos contra la secuencia señal se dirigieron solo a la forma citoplasmática. En condiciones fisiológicas normales, ambas se encuentran en concentraciones relativamente iguales. [7] En momentos de estrés o alta necesidad de HSP60 ya sea en el citoplasma o en las mitocondrias, la célula es capaz de compensar aumentando la presencia de HSP60 en un compartimento y disminuyendo su concentración en el compartimento opuesto.

Función

Común

Las proteínas de choque térmico se encuentran entre las proteínas más conservadas evolutivamente . [10] La homología funcional, estructural y secuencial significativa entre HSP60 y su homólogo procariota, groEL, demuestra este nivel de conservación. Además, la secuencia de aminoácidos de HSP60 tiene una similitud con su homólogo en plantas , bacterias y humanos . [13] Las proteínas de choque térmico son las principales responsables de mantener la integridad de las proteínas celulares, particularmente en respuesta a cambios ambientales. Las tensiones como la temperatura, el desequilibrio de concentración, el cambio de pH y las toxinas pueden inducir a las proteínas de choque térmico a mantener la conformación de las proteínas de la célula. HSP60 ayuda en el plegamiento y el mantenimiento de la conformación de aproximadamente el 15-30% de todas las proteínas celulares. [11] Además del papel típico de HSP60 como proteína de choque térmico, los estudios han demostrado que HSP60 juega un papel importante en el transporte y mantenimiento de proteínas mitocondriales, así como en la transmisión y replicación del ADN mitocondrial .

Transporte de proteínas mitocondriales

La HSP60 tiene dos funciones principales en relación con el transporte de proteínas mitocondriales. Su función es catalizar el plegamiento de las proteínas destinadas a la matriz y mantener la proteína en un estado desplegado para su transporte a través de la membrana interna de la mitocondria. [14] Muchas proteínas se destinan a su procesamiento en la matriz de la mitocondria, pero luego se exportan rápidamente a otras partes de la célula. La porción hidrofóbica de la HSP60 es responsable de mantener la conformación desplegada de la proteína para su transporte transmembrana. [14] Los estudios han demostrado cómo la HSP60 se une a las proteínas entrantes e induce cambios conformacionales y estructurales. Los cambios posteriores en las concentraciones de ATP hidrolizan los enlaces entre la proteína y la HSP60, lo que indica a la proteína que salga de la mitocondria. [14] La HSP60 también es capaz de distinguir entre las proteínas designadas para la exportación y las proteínas destinadas a permanecer en la matriz mitocondrial buscando una hélice alfa anfifílica de 15 a 20 residuos. [14] La existencia de esta secuencia indica que la proteína debe ser exportada, mientras que su ausencia indica que la proteína debe permanecer en la mitocondria. El mecanismo preciso aún no se comprende por completo.

Metabolismo del ADN

Además de su papel crítico en el plegamiento de proteínas, HSP60 está involucrado en la replicación y transmisión del ADN mitocondrial . En estudios extensos de la actividad de HSP60 en Saccharomyces cerevisiae , los científicos han propuesto que HSP60 se une preferentemente a la cadena de ADN molde de cadena sencilla en un complejo tipo tetradecámero [15] Este complejo tetradecámero interactúa con otros elementos transcripcionales para servir como un mecanismo regulador para la replicación y transmisión del ADN mitocondrial. Los estudios mutagénicos han apoyado aún más la participación reguladora de HSP60 en la replicación y transmisión del ADN mitocondrial. [16] Las mutaciones en HSP60 aumentan los niveles de ADN mitocondrial y dan como resultado defectos de transmisión posteriores.

HSP60 citoplasmática frente a mitocondrial

Además de las diferencias estructurales ya ilustradas entre la HSP60 citoplasmática y mitocondrial, existen marcadas diferencias funcionales. Los estudios han sugerido que la HSP60 desempeña un papel clave en la prevención de la apoptosis en el citoplasma. La HSP60 citoplasmática forma un complejo con las proteínas responsables de la apoptosis y regula la actividad de estas proteínas. [7] La ​​versión citoplasmática también está involucrada en la respuesta inmune y el cáncer . [7] Estos dos aspectos se desarrollarán más adelante. Investigaciones extremadamente recientes han comenzado a sugerir una correlación reguladora entre la HSP60 y la enzima glucolítica , 6- fosfofructoquinasa-1 . Aunque no hay mucha información disponible, las concentraciones de HSP60 citoplasmática han influido en la expresión de 6-fosfofructoquinasa en la glucólisis . [17] A pesar de estas marcadas diferencias entre la forma citoplasmática y mitocondrial, el análisis experimental ha demostrado que la célula es capaz de mover rápidamente la HSP60 citoplasmática hacia las mitocondrias si las condiciones ambientales exigen una mayor presencia de HSP60 mitocondrial. [7]

Síntesis y ensamblaje

La HSP60 se encuentra típicamente en las mitocondrias y se ha encontrado en orgánulos de origen endosimbiótico. Los monómeros de HSP60 forman dos anillos heptaméricos que se unen a la superficie de las proteínas lineales y catalizan su plegamiento en un proceso dependiente de ATP. [18] Las subunidades de HSP60 son codificadas por genes nucleares y traducidas al citosol. Estas subunidades luego se mueven hacia las mitocondrias donde son procesadas por otras moléculas de HSP60. [9] Varios estudios han demostrado cómo las proteínas HSP60 deben estar presentes en las mitocondrias para la síntesis y ensamblaje de componentes adicionales de HSP60. [9] Existe una correlación positiva directa entre la presencia de proteínas HSP60 en las mitocondrias y la producción de complejos proteicos HSP60 adicionales.

La cinética de ensamblaje de las subunidades de HSP60 en los anillos 2-heptaméricos lleva dos minutos. La HSP60 resistente a la proteasa posterior se forma en un tiempo medio de 5 a 10 minutos. [9] Esta síntesis rápida indica que hay una interacción dependiente de ATP donde el complejo HSP60 formado estabiliza el intermediario del complejo de ensamblaje de HSP60, sirviendo efectivamente como catalizador. [9] La necesidad de HSP60 preexistente para sintetizar moléculas de HSP60 adicionales respalda la teoría endosimbiótica del origen de las mitocondrias . Debe haber habido una proteína homóloga procariota rudimentaria que fuera capaz de un autoensamblaje similar.

Papel inmunológico

Como se mencionó anteriormente, la HSP60 generalmente se conoce como una chaperonina que ayuda al plegamiento de proteínas en las mitocondrias. Sin embargo, algunas investigaciones nuevas han indicado que la HSP60 posiblemente desempeña un papel en una respuesta inmunitaria de “cascada de señales de peligro” . [19] También hay evidencia creciente de que desempeña un papel en las enfermedades autoinmunes .

Las infecciones y enfermedades son extremadamente estresantes para la célula. Cuando una célula está bajo estrés, aumenta naturalmente la producción de proteínas de estrés, incluidas las proteínas de choque térmico como la HSP60. Para que la HSP60 actúe como señal, debe estar presente en el entorno extracelular . En una investigación reciente, “se ha descubierto que… la chaperonina 60 se puede encontrar en la superficie de varias células procariotas y eucariotas , e incluso puede liberarse de las células”. [11] Según una investigación reciente, se utilizan muchos tipos diferentes de proteínas de choque térmico en la señalización de la respuesta inmunitaria , pero parece que las diferentes proteínas actúan y responden de forma diferente a otras moléculas de señalización. Se ha demostrado que la HSP60 se libera de células específicas, como las células mononucleares de sangre periférica (PBMC) cuando hay lipopolisacáridos (LPS) o GroEL presentes. Esto sugiere que la célula tiene diferentes receptores y respuestas a la HSP60 humana y bacteriana. [19] Además, se ha demostrado que la HSP60 tiene la capacidad “de activar monocitos , macrófagos y células dendríticas … y también de inducir la secreción de una amplia gama de citocinas ”. [19] El hecho de que la HSP60 responda a otras moléculas de señal como LPS o GroEL y tenga la capacidad de activar ciertos tipos de células apoya la idea de que la HSP60 es parte de una cascada de señales de peligro que está involucrada en la activación de una respuesta inmune.

Sin embargo, hay un giro en el papel inmunológico de la HSP60. Como se mencionó anteriormente, hay dos tipos diferentes de proteínas HSP60, la bacteriana y la mamífera. Dado que son muy similares en secuencia, no se esperaría que la HSP60 bacteriana causara una gran respuesta inmune en los humanos. El sistema inmunológico está "diseñado para ignorar lo 'propio', es decir, los constituyentes del huésped; sin embargo, paradójicamente, este no es el caso de las chaperoninas". [11] Se ha descubierto que existen muchos anticuerpos anti-chaperonina y están asociados con muchas enfermedades autoinmunes. Según Ranford, et al., se han realizado experimentos que han demostrado que los anticuerpos que son "generados por un huésped humano después de la exposición a las proteínas chaperonina 60 bacterianas" pueden reaccionar de forma cruzada con las proteínas chaperonina 60 humanas. [11] La HSP60 bacteriana está haciendo que el sistema inmunológico cree anticuerpos anti-chaperonina, a pesar de que la HSP60 bacteriana y humana tienen secuencias de proteínas similares. Estos nuevos anticuerpos reconocen y atacan la HSP60 humana, que causa una enfermedad autoinmune. Esto sugiere que la HSP60 puede desempeñar un papel en la autoinmunidad , pero es necesario realizar más investigaciones para descubrir con más detalle su papel en esta enfermedad.

Respuesta al estrés

Se ha demostrado que la HSP60, como proteína mitocondrial, también está implicada en la respuesta al estrés. La respuesta al choque térmico es un mecanismo homeostático que protege a una célula de daños al regular positivamente la expresión de genes que codifican la HSP60. [20] La regulación positiva de la producción de HSP60 permite el mantenimiento de otros procesos celulares que ocurren en la célula, especialmente durante períodos de estrés. En un experimento, los investigadores trataron a varios ratones con L-DOPA y descubrieron una regulación positiva significativa de la expresión de HSP60 en las mitocondrias y de la expresión de HSP70 en el citoplasma. Los investigadores concluyeron que la vía de señalización del choque térmico sirve como "el mecanismo básico de defensa contra la neurotoxicidad provocada por las especies de oxígeno y nitrógeno de radicales libres producidas en el envejecimiento y los trastornos neurodegenerativos". [21] Varios estudios han demostrado que la HSP60 y otras proteínas de choque térmico son necesarias para la supervivencia celular en circunstancias tóxicas o estresantes. [22]

Relación con el cáncer

Tinción inmunohistoquímica de carcinoma de mama humano embebido en parafina utilizando anticuerpo monoclonal anti-Hsp60. Haga clic en la imagen para ver la fuente. http://www.epitomics.com/images/products/1777IHC.jpg

La Hsp60 humana, producto del gen HSPD1, es una chaperonina mitocondrial del grupo I, relacionada filogenéticamente con la GroEL bacteriana. Recientemente se ha informado de la presencia de la Hsp60 fuera de las mitocondrias y fuera de la célula, por ejemplo en la sangre circulante [1], [2]. Aunque se supone que la molécula extramitocondrial de la Hsp60 es idéntica a la mitocondrial, esto aún no se ha dilucidado por completo. A pesar de la creciente cantidad de evidencias experimentales que muestran la presencia de la Hsp60 fuera de la célula, aún no está claro cuán general es este proceso y cuáles son los mecanismos responsables de la translocación de la Hsp60 fuera de la célula. Ninguna de estas preguntas ha sido respondida definitivamente, mientras que hay cierta información sobre la Hsp70 extracelular. Esta chaperona también se consideraba clásicamente una proteína intracelular como la Hsp60, pero en los últimos años se han obtenido evidencias considerables que han demostrado su residencia pericelular y extracelular.

Se ha demostrado que la HSP60 influye en la apoptosis de las células tumorales , lo que parece estar asociado con un cambio en los niveles de expresión. Existe cierta inconsistencia en el sentido de que algunas investigaciones muestran una expresión positiva mientras que otras muestran una expresión negativa, y parece depender del tipo de cáncer. Existen diferentes hipótesis para explicar los efectos de la expresión positiva frente a la negativa. La expresión positiva parece inhibir la “ muerte celular apoptótica y necrótica ”, mientras que se piensa que la expresión negativa desempeña un papel “en la activación de la apoptosis”. [23] [24]

Además de influir en la apoptosis, se ha demostrado que los cambios en el nivel de expresión de HSP60 son “nuevos biomarcadores útiles para fines de diagnóstico y pronóstico”. [23] Según Lebret et al., una pérdida de la expresión de HSP60 “indica un mal pronóstico y el riesgo de desarrollar infiltración tumoral” específicamente en carcinomas de vejiga , pero eso no es necesariamente cierto para otros tipos de cáncer. [25] Por ejemplo, la investigación de tumores ováricos ha demostrado que la sobreexpresión se correlaciona con un mejor pronóstico, mientras que una expresión disminuida se correlaciona con un tumor agresivo. [25] Toda esta investigación indica que puede ser posible utilizar la expresión de HSP60 para predecir la supervivencia de ciertos tipos de cáncer y, por lo tanto, puede ser capaz de identificar a los pacientes que podrían beneficiarse de ciertos tratamientos. [24]

Mecanismo

Dentro de la célula, el proceso de plegamiento de proteínas mediado por GroEL/ES implica múltiples rondas de unión, encapsulación y liberación de la proteína sustrato. Las proteínas sustrato desplegadas se unen a un parche de unión hidrofóbico en el borde interior de la cavidad abierta de GroEL, formando un complejo binario con la chaperonina. La unión de la proteína sustrato de esta manera, además de la unión de ATP , induce un cambio conformacional que permite la asociación del complejo binario con una estructura de tapa separada, GroES . La unión de GroES a la cavidad abierta de la chaperonina induce a las subunidades individuales de la chaperonina a rotar de tal manera que el sitio de unión del sustrato hidrofóbico se elimina del interior de la cavidad, lo que hace que la proteína sustrato sea expulsada del borde a la cámara ahora en gran parte hidrofílica. El entorno hidrofílico de la cámara favorece el enterramiento de los residuos hidrofóbicos del sustrato, lo que induce el plegamiento del sustrato. La hidrólisis del ATP y la unión de una nueva proteína sustrato a la cavidad opuesta envía una señal alostérica que hace que GroES y la proteína encapsulada se liberen al citosol . Una proteína determinada experimentará múltiples rondas de plegamiento, volviendo cada vez a su estado desplegado original, hasta que se logre la conformación nativa o una estructura intermedia comprometida para alcanzar el estado nativo. Alternativamente, el sustrato puede sucumbir a una reacción competitiva, como el plegamiento incorrecto y la agregación con otras proteínas mal plegadas. [26]

Termodinámica

La naturaleza constreñida del interior del complejo molecular favorece fuertemente las conformaciones moleculares compactas de la proteína sustrato. Las interacciones libres, de largo alcance y no polares en solución solo pueden ocurrir a un alto costo en entropía . En los espacios reducidos del complejo GroEL, la pérdida relativa de entropía es mucho menor. El método de captura también tiende a concentrar los sitios de unión no polares por separado de los sitios polares. Cuando se eliminan las superficies no polares de GroEL, la probabilidad de que cualquier grupo no polar dado encuentre un sitio intramolecular no polar es mucho mayor que en solución a granel. Los sitios hidrófobos que estaban en el exterior se reúnen en la parte superior del dominio cis y se unen entre sí. La geometría de GroEL requiere que las estructuras polares lideren y envuelvan el núcleo no polar a medida que emerge del lado trans .

Estructura

Estructuralmente, GroEL es un tetradecámero de doble anillo, en el que tanto el anillo cis como el trans constan de siete subunidades cada uno. Los cambios conformacionales que se producen dentro de la cavidad central de GroEL hacen que el interior de GroEL se vuelva hidrófilo, en lugar de hidrófobo, y es probable que esto facilite el plegamiento de proteínas.

La clave de la actividad de GroEL está en la estructura del monómero. El monómero Hsp60 tiene tres secciones distintas separadas por dos regiones bisagra. La sección apical contiene muchos sitios de unión hidrofóbicos para sustratos proteicos desplegados . Muchas proteínas globulares no se unirán al dominio apical porque sus partes hidrofóbicas están agrupadas en el interior, lejos del medio acuoso, ya que esta es la conformación termodinámicamente óptima. Por lo tanto, estos "sitios de sustrato" solo se unirán a proteínas que no estén plegadas de manera óptima. El dominio apical también tiene sitios de unión para los monómeros Hsp10 de GroES.

El dominio ecuatorial tiene una ranura cerca del punto de articulación para la unión del ATP , así como dos puntos de unión para la otra mitad de la molécula de GroEL. El resto de la sección ecuatorial es moderadamente hidrófila.

La adición de ATP y GroES tiene un efecto drástico en la conformación del dominio cis . Este efecto es causado por la flexión y rotación en los dos puntos de articulación de los monómeros Hsp60. El dominio intermedio se pliega hacia abajo y hacia adentro unos 25° en la articulación inferior. Este efecto, multiplicado por la flexión cooperativa de todos los monómeros, aumenta el diámetro ecuatorial de la jaula GroEL. Pero el dominio apical gira 60° hacia arriba y hacia afuera en la articulación superior, y también gira 90° alrededor del eje de la articulación. Este movimiento abre la jaula muy ampliamente en la parte superior del dominio cis , pero elimina por completo los sitios de unión del sustrato del interior de la jaula.

Interacciones

Se ha demostrado que GroEL interactúa con GroES , [27] [28] ALDH2 , [28] Caspasa 3 [27] [29] y Dihidrofolato reductasa . [30]

Morfogénesis del fago T4

Los genes del bacteriófago (fago) T4 que codifican proteínas con un papel en la determinación de la estructura del fago T4 se identificaron utilizando mutantes letales condicionales . [31] La mayoría de estas proteínas demostraron ser componentes estructurales mayores o menores de la partícula de fago completa. Sin embargo, entre los productos genéticos (gps) necesarios para el ensamblaje del fago, Snustad [32] identificó un grupo de gps que actúan catalíticamente en lugar de incorporarse a la estructura del fago. Estos gps catalíticos incluían gp31. La bacteria E. coli es el huésped del fago T4, y la proteína gp31 codificada por el fago parece ser funcionalmente homóloga a la proteína chaparona GroES de E. coli y capaz de sustituirla en el ensamblaje de los viriones del fago T4 durante la infección. [5] La función de la proteína gp31 codificada por el fago parece ser interactuar con la proteína GroEL codificada por el huésped E. coli para ayudar en el correcto plegamiento y ensamblaje de la principal proteína de la cápside de la cabeza del fago, gp23. [5]

Véase también

Referencias

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