Fascioloides magna , también conocido como duela hepática gigante , duela hepática americana grande o duela del ciervo , es un parásito trematodo que se encuentra en rumiantes salvajes y domésticosen América del Norte y Europa. Las duelas adultas se encuentran en el hígado del huésped definitivo y se alimentan de sangre. Las duelas maduras miden de4 a 10 centímetros ( 1+1 ⁄ 2 a 4 pulgadas) de largo ×2 a 3,5 centímetros ( 3 ⁄ 4 a 1+3 ⁄ 8 pulgadas) de ancho y tienen un cuerpo ovalado aplanado dorsoventralmente con ventosa oral y ventral . Las aletas son de color marrón rojizo y están cubiertas por tegumento . Al igual que con otros trematodos digeneos , el ciclo de vida incluye la fase intramolusca en los caracoles. [1] [2] El parásito se distribuye actualmente en rumiantes salvajes en América del Norte y Europa, incluidos Austria, Canadá, República Checa, Croacia, Alemania, Hungría, Italia, Polonia, Serbia, Eslovaquia y Estados Unidos. [3]
Fascioloides magna es esencialmente de origen norteamericano, pero el parásito fue introducido en Europa con animales de caza importados en la segunda mitad del siglo XIX. A pesar de ser originario de América del Norte, el trematodo fue descrito por primera vez en Italia . [4] En 1875, Bassi observó muertes masivas de ciervos rojos en el Parque Real (ahora Parque Regional La Mandria ) cerca de Turín , Italia. Los signos eran similares a la fasciolosis bien conocida en ovejas. Lo llamó Distomum magnum . El autor creía que el parásito se introdujo en el parque en wapiti importado de los Estados Unidos en 1865. [5] La mayoría de los investigadores no aceptaron la especie de Bassi debido a su pobre descripción. De 1882 a 1892, el trematodo fue registrado en diferentes áreas de los Estados Unidos y descrito por separado por muchos autores. Más tarde, Stiles (1894) señaló que los hallazgos estadounidenses son idénticos a las especies descritas previamente por Bassi. Stiles hizo una descripción morfológica completa del trematodo adulto y lo nombró Fasciola magna (Bassi 1875) Stiles 1894. [4] En 1917, Ward demostró que debido a la falta del cono anterior distintivo y al hecho de que las vitelarias están confinadas a la región ventral a las ramas intestinales, estableció un nuevo género Fascioloides y lo renombró Fascioloides magna (Bassi 1875) Ward 1917. [6] En 1895, Stiles sugirió que el ciclo de vida del trematodo es muy similar al de Fasciola hepatica , es decir, incluye un caracol acuático como huésped intermediario. Dio una descripción comparativa del huevo y el miracidio del trematodo. [7] Sin embargo, los primeros huéspedes intermediarios informados de F. magna no se publicaron hasta la década de 1930. El ciclo de vida completo de F. magna , incluida una descripción de todos los estadios larvarios, fue descrito por Swales (1935) en Canadá. [4]
El ciclo de vida de F. magna es relativamente complejo y es similar al desarrollo de su duela relacionada, F. hepatica . Swales (1935), Erhardová-Kotrlá (1971) dieron una descripción detallada del ciclo de vida de F. magna y Pybus (2001) la revisó. [1] [2] [4]
Los trematodos adultos se presentan en pares o grupos dentro de una cápsula fibrosa en el parénquima hepático del hospedador definitivo. Los trematodos maduros liberan huevos que se recogen en la cavidad de la cápsula. La cápsula contiene una gran masa de huevos y tiene conexiones de conductos con los conductos biliares. Los huevos pasan junto con la bilis al sistema colector de bilis, ingresan al intestino delgado y abandonan el hospedador definitivo junto con las heces. Los huevos que se expulsan en las heces al medio ambiente no están desarrollados y experimentan embrión fuera del hospedador. Se sabe que varios factores físico-químicos, especialmente la temperatura, la humedad y la tensión de oxígeno , influyen en la embrión. Durante la embrión del huevo, una larva llamada miracidio se desarrolla a partir de células germinales. El miracidio completamente desarrollado libera el opérculo del huevo utilizando varias proteasas. El período de embrión varía de 27 a 44 días en condiciones naturales. Los miracidios ciliados eclosionan en el agua y buscan activamente hospedadores intermediarios adecuados que son caracoles de agua dulce de la familia Lymnaeidae . Después de unirse a un caracol huésped adecuado, el miracidio penetra en el cuerpo del caracol. Después de desprenderse de su capa de células ciliadas, se denomina esporocisto . Los esporocistos se encuentran en el pie, el cuerpo del caracol, las glándulas digestivas, los órganos reproductores y en el saco pulmonar del caracol. Los esporocistos contienen células germinales que dan lugar a 1-6 redias madre (una forma larvaria de trematodo con una ventosa oral). Las redias madre desarrolladas se liberan del esporocisto y migran a las glándulas digestivas, el órgano renal, los órganos reproductores y el saco pulmonar del cuerpo del caracol. Cada redia madre puede producir asexualmente hasta 10 redias hijas. Sin embargo, solo de 3 a 6 redias hijas completan su desarrollo y abandonan la redia madre. A su vez, cada redia hija puede producir de 1 a 6 cercarias en caracoles infectados experimentalmente y de 16 a 22 cercarias en condiciones naturales. Las cercarias emergen de las redias y maduran generalmente en las glándulas digestivas del caracol. Las cercarias maduras emergen espontáneamente del caracol huésped y nadan activamente en el agua hasta dos horas antes de enquistarse en la vegetación. Después del enquistamiento, las duelas se denominan metacercarias. El desarrollo dentro del caracol demora entre 40 y 69 días, según la temperatura y la especie de caracol. El huésped definitivo ingiere vegetación que contiene las metacercarias. En el estómago y el intestino, las metacercarias son estimuladas para emerger del quiste (exquistación). Las duelas juveniles recién exquistadas penetran la pared del intestino y migran a la cavidad abdominal. Las duelas juveniles penetran la cápsula de Glisson.del hígado y continúan migrando en el tejido hepático. En raras ocasiones, los trematodos juveniles penetran en otros órganos, como los pulmones o los riñones. Sin embargo, en estos órganos, los trematodos no sobreviven y no alcanzan la madurez. En el hígado, los trematodos migran dentro del parénquima para buscar otro trematodo. Si el trematodo se encuentra con otro, deja de moverse y se forma la cápsula fibrosa a su alrededor. En la cápsula, el parásito completa su desarrollo y comienza a poner huevos. El período prepatente varía de 3 a 7 meses y depende de la especie hospedadora. El F. magna adulto puede sobrevivir en el hígado del hospedador hasta 7 años.
En la actualidad, F. magna se encuentra solo en América del Norte y Europa, donde existe un hábitat adecuado y se encuentran huéspedes intermediarios susceptibles. Sin embargo, trabajos esporádicos informaron la aparición única de la duela en otros continentes. F. magna se encontró en animales importados en Sudáfrica, Australia y Cuba. En todos los casos, los animales infectados (ternera brahman, buey y alce , respectivamente) fueron importados de Estados Unidos o Canadá. [8]
Durante el siglo XX, se informó de la presencia de F. magna en estos estados americanos: Arkansas, California, Colorado, Illinois, Iowa, Kansas, Luisiana, Michigan, Minnesota, Montana, Nueva York, Oklahoma, Oregón, Carolina del Sur, Texas, Washington y Wisconsin. Las áreas de Nueva Inglaterra no son áreas normalmente habitadas por F. magna , pero se ha informado de la presencia de la duela en esta región. En Canadá, se informó de la presencia de la duela en Alberta, Columbia Británica, Ontario y Quebec. [2] [4] Actualmente, F. magna es enzoótica en cinco áreas principales: (1) la región de los Grandes Lagos ; (2) la costa del Golfo, el bajo Mississippi y la costa atlántica sur; (3) la costa norte del Pacífico; (4) la fosa de las Montañas Rocosas; y (5) el norte de Quebec y Labrador. Sin embargo, dentro de estos amplios rangos, la presencia real de duelas hepáticas gigantes varía de localmente abundantes a localmente ausentes. [2]
Fascioloides magna fue reportado por primera vez por Bassi en Turín, Italia. A pesar del trabajo de Bassi, no se reportaron otros datos sobre la aparición de F. magna en Europa hasta la década de 1930. [4] En el territorio checo , Ullrich reportó la primera aparición de F. magna en gamos en 1930. [9] Al mismo tiempo, Salomon (1932) diagnosticó la duela en un ciervo rojo cazado cerca de Görlitz (Sajonia) en Alemania. Otros hallazgos aislados de la duela se registraron en Italia y Polonia. De 1948 a 1961, varios autores informaron la aparición esporádica del parásito en ciervos rojos ( Cervus elaphus ), gamos ( Dama dama ) y corzos ( Capreolus capreolus ) en la antigua Checoslovaquia . Sin embargo, todos los informes se publicaron sobre la base de descubrimientos incidentales en ciervos cazados y no se documentaron infecciones masivas. [1]
En la década de 1960, se registraron varios brotes de F. magna en cérvidos en algunas áreas de la antigua Checoslovaquia. La prevalencia de la infección varió del 70 al 80% en ciervos rojos y la carga máxima de parásitos fue de 144 gusanos. Además, se documentaron muertes repentinas en ciervos en libertad o en libertad. [1] La mortalidad más alta se registró en corzos en libertad en el condado de Písek en Bohemia del Sur de la antigua Checoslovaquia . Además, en la misma región, el parásito se encontró en hígados de ganado sacrificado. [10] [11]
Erhardová-Kotrlá (1971) confirmó que los ciervos, gamos y corzos eran los principales hospedadores definitivos de F. magna en Europa. En la década de 1960, F. magna era enzoótica en la antigua Checoslovaquia en las siguientes cuatro áreas principales: (1) el condado de České Budějovice y Třeboň , incluidas las montañas Nové Hrady; (2) el área a lo largo del río Moldava en las colinas de Moldava-Týn cerca de Hluboká y Bechyně ; (3) el condado de Písek y Milevsko; (4) las montañas de Brdy y las montañas de Hřebeny. [1] En los años siguientes, F. magna solo se informó de estas áreas. Recientemente, se determinó la distribución geográfica de F. magna en cérvidos en la República Checa . El duelas hepáticas gigantes se confirmó en las mismas áreas que se informaron en la década de 1960. Sin embargo, se descubrieron siete nuevas áreas endémicas de F. magna , lo que sugiere que el parásito se está extendiendo en la República Checa. Además, la aparición de F. magna en las montañas de Šumava tiene importancia epizootiológica debido a la posibilidad de propagación del parásito en el territorio alemán ( Baviera ). [12] Durante los últimos años, se ha establecido una nueva área enzoótica europea en la cuenca del Danubio en Europa Central. En 1988, F. magna fue aislada de una hembra de ciervo rojo de 3 años encontrada muerta cerca de la planta de agua de Gabčíkovo en el río Danubio en Eslovaquia. El parásito se ha extendido por toda la cuenca del Danubio eslovaca. [8]
Poco después del primer informe eslovaco, F. magna se encontró en ciervos rojos en partes húngaras de los bosques de llanura aluvial del Danubio. La prevalencia reportada por los mismos autores fue de hasta el 90%. La infección de cérvidos por F. magna es un problema considerable en la parte norte de Hungría ( Szigetköz ) y el territorio del sur del Danubio en el área de Gemenc . [8] Desde el otoño de 2000, F. magna se ha encontrado en territorio austriaco, al este de Viena . En los años 2000-2001, la prevalencia del duelas hepáticas gigantes en ciervos rojos en partes austriacas del Danubio (al este de Viena) fue del 66,7%. [13] La aparición de duelas hepáticas americanas se informó en Croacia en enero de 2000. [14] La prevalencia de fascioloidosis entre ciervos rojos en Hungría fue del 21,1-60,7 % entre 1998 y 2005. Durante la necropsia de 459 hígados de ciervo (utilizando el método de Egri), el número de duelas por hospedador osciló entre 1 y 138 en el mismo período. [15] [16] En cuanto al origen del área enzoótica de F. magna en la cuenca del río Danubio, es esencial señalar que los cérvidos no fueron introducidos en estas localidades, ni recientemente ni en el pasado. Por lo tanto, el origen de la población de F. magna en los bosques de llanura aluvial del Danubio en Europa Central sigue siendo poco claro. [8]
Las infecciones naturales de F. magna ocurren principalmente en cérvidos y bóvidos. Aunque muchas especies son susceptibles a la infección, solo unas pocas especies de cérvidos contribuyen significativamente a mantener las poblaciones de la duela. [2] En América del Norte, los huéspedes definitivos comunes de la duela hepática gigante son el wapiti ( Cervus elaphus canadensis ), el venado de cola blanca ( Odocoileus virginianus ) y el caribú ( Rangifer tarandus ). [2] [17] En Europa, F. magna se presenta comúnmente en ciervos rojos ( Cervus elaphus ), gamos ( Dama dama ) y corzos ( Capreolus capreolus ). [1] Los rumiantes domésticos también son susceptibles a la infección natural con F. magna . Sin embargo, la infección no es patente y los rumiantes domésticos no contribuyen a la propagación del parásito en el medio ambiente. [18] En América del Norte, la duela hepática gigante se encuentra comúnmente en el ganado vacuno, ovino y caprino en áreas donde F. magna es enzoótica en ciervos. [17] En contraste, F. magna se presenta raramente en rumiantes domésticos en Europa. [12] La lista de todos los huéspedes definitivos naturales de F. magna se presenta en la Tabla . No se sabe que los humanos sean un huésped definitivo. [19]
El único huésped definitivo primario autóctono de F. magna es el venado de cola blanca. Esta especie ha sido parasitada por la duela durante el mayor tiempo en el contexto histórico. El wapiti y el caribú son de origen euroasiático y entraron en América del Norte durante la época del Pleistoceno , y se superpusieron con el venado de cola blanca en algunas partes de América del Norte. Es posible que se hayan encontrado con F. magna en estos biotopos compartidos. [2]
Los hospedadores definitivos son principalmente cérvidos del Nuevo Mundo y algunos del Viejo Mundo. [2] En los hospedadores definitivos, los trematodos están encapsulados en cápsulas fibrosas de paredes delgadas que se comunican con el sistema biliar. Los huevos pasan a través del sistema biliar, ingresan al intestino delgado y abandonan el hospedador con las heces. Por lo tanto, la infección es patente. [4] [18] Las cápsulas son el resultado de la respuesta de defensa del hospedador al parásito y son patognomónicas de la infección por F. magna . Contienen de dos a cinco trematodos, un líquido grisáceo-negro con huevos y detritos celulares. [2] [18]
Las infecciones por F. magna en huéspedes definitivos suelen ser subclínicas. [2] Sin embargo, se han descrito muertes masivas causadas por la duela en ciervos rojos, gamos y corzos. [1] [10] [31] Esporádicamente pueden presentarse letargo, depresión, pérdida de peso y disminución de la calidad de las astas. [1] Además, muy raramente se observaron síntomas nerviosos. En el primer caso, se informó de un impulso de movimiento seguido de apatía en un ciervo gamo infectado experimentalmente. [32] Los autores sugirieron que estos síntomas estaban asociados con el síndrome hepatocerebral. Otro autor ha observado parálisis parcial en wapiti infectado naturalmente causada por duelas juveniles migratorias en la médula espinal. [33] Los perfiles bioquímicos y hematológicos son poco investigados en huéspedes definitivos. Se observó una disminución de la hemoglobina , una elevación de las γ-globulinas y un aumento de los eosinófilos en suero en ciervos de cola blanca infectados experimentalmente. [34] [35]
Los hospedadores de extremo muerto están representados por grandes bóvidos, suidos, llamas, caballos y algunos cérvidos del Viejo Mundo. Las infecciones en hospedadores de extremo muerto se caracterizan por fibrosis excesiva, encapsulamiento de duelas de paredes gruesas dentro del parénquima hepático y pigmentación negra de varios tejidos. [2] Tanto los conductos biliares aferentes como los eferentes están totalmente ocluidos y están marcados por tractos de tejido fibroso. Los huevos no pueden pasar al sistema biliar y, por lo tanto, la infección no es patente. Además, las duelas rara vez maduran en hospedadores de extremo muerto, probablemente debido a una fuerte respuesta inmune. [18] Sin embargo, se ha documentado la aparición de huevos de F. magna en las heces de un solo ternero infectado experimentalmente. [32] Rara vez se ha estudiado la fisiopatología o los síntomas clínicos en hospedadores de extremo muerto. En el ganado, se han observado elevaciones significativas de los recuentos de eosinófilos en sangre periférica, pero solo aumentos leves de AST y GGT. [36] Aunque los autores estadounidenses no han observado ningún síntoma clínico en el ganado, [17] [36] se registraron anorexia y pérdida de peso en toros infectados naturalmente en la antigua Checoslovaquia. [37]
Los huéspedes aberrantes de F. magna son ovejas y cabras. [4] [17] [38] Sin embargo, el curso de la infección es similar en cobayas, [36] conejos, [4] borregos cimarrones ( Ovis canadensis ) [39] y rebecos ( Rupicapra rupicapra ) [32] que fueron infectados experimentalmente. Las infecciones en huéspedes aberrantes se caracterizan por un vagabundeo excesivo de duelas juveniles y la muerte del huésped. [2] Los huéspedes aberrantes mueren generalmente dentro de los 6 meses posteriores a la infección y la muerte se asocia con peritonitis aguda o hemorragia extensa causada por duelas migratorias. [2] [32] [40] [41] En huéspedes aberrantes, las duelas no maduran y migran hasta que el huésped muere. [17] Ocasionalmente, algunas duelas maduran y se pueden encontrar huevos en las heces. [42] [43] Las lesiones hepáticas en huéspedes aberrantes generalmente incluyen adherencias firmes del hígado al diafragma , pigmentación negra, hematomas , necrosis y tractos hemorrágicos en los que se encuentran los trematodos juveniles. [41] Si bien varios autores han informado sobre la falta de cápsulas fibrosas dentro del parénquima hepático, [2] [17] también se han documentado trematodos en cápsulas fibrosas en ovejas. [18] [40] Sin embargo, la pared de la cápsula es diferente de las que se encuentran en los cérvidos y los bóvidos grandes. La característica dominante es una fibrosis difusa en todo el hígado y tractos migratorios hemorrágicos que contienen eritrocitos, pigmento negro y detritos celulares. Las lesiones hepáticas están infiltradas por eosinófilos, células plasmáticas y macrófagos cargados de pigmento. [40]
Las ovejas y las cabras mueren de forma aguda sin signos clínicos previos. [17] [40] Solo se observó una elevación de los eosinófilos y un ligero aumento de las γ-globulinas en las ovejas infectadas experimentalmente. [40] Recientemente, se han documentado varios cambios en el perfil bioquímico y hematológico en cabras infectadas experimentalmente. El aumento significativo de GLDH ( glutamato deshidrogenasa ) se registró a partir de las 14 semanas después de la infección en cabras infectadas experimentalmente con F. magna . [44]
Dado que la presencia de un huésped intermediario es esencial para completar el ciclo de vida, los caracoles ocupan un papel importante en la epidemiología de F. magna . Los huéspedes intermediarios de la duela gigante del hígado pertenecen a la familia Lymnaeidae . En América del Norte, se informó de un total de 10 caracoles limnaeidos como huéspedes intermediarios de F. magna . [45] Se encontraron 6 de 10 especies de caracoles norteamericanos infectadas de forma natural y las otras cuatro se infectaron solo en condiciones experimentales. [1] Además, la especie australiana Austropeplea ( Lymnaea ) tomentosa estuvo expuesta al aislado norteamericano de F. magna y el parásito pudo completar su desarrollo. [46] Los caracoles huéspedes naturales norteamericanos más comunes de la duela son Fossaria ( Galba ) modicella , Stagnicola ( Lymnaea ) caperata y Fossaria ( Galba ) bulimoides techella . En Europa, no se había conocido un huésped intermediario hasta la década de 1960. Al principio, Ślusarski asumió que Lymnaea stagnalis podría actuar como huésped intermediario de F. magna en Europa. Su suposición, sin embargo, no ha sido confirmada ni por hallazgos positivos en el campo ni por infección experimental. En 1961, la Dra. Erhardová describió el ciclo de vida de F. magna basándose en observaciones de caracoles infectados experimentalmente y de forma natural. Confirmó que Galba truncatula es un huésped intermediario de la duela gigante del hígado en Europa. [1] En trabajos posteriores, el autor estudió otra especie de limnaeid en la antigua Checoslovaquia. Sin embargo, G. truncatula fue confirmado repetidamente como el único caracol huésped de F. magna . En 1979, Chroustová informó de una infección experimental exitosa de Stagnicola ( Lymnaea ) palustris con F. magna . Consideró que esta especie podría servir como huésped intermediario de la duela en el medio ambiente. Sin embargo, no se encontraron caracoles infectados de forma natural. [47] Estudios recientes indican que otro caracol limneido, Radix peregra , también puede estar involucrado en la transmisión de F. magna en Europa. Esta opinión está respaldada por la infección experimental exitosa de R. peregra en el laboratorio, así como por los hallazgos de R. peregra infectados de forma natural.en el medio ambiente [48] Estos hallazgos sugirieron que el espectro de hospedadores intermediarios de F. magna debería ser, de manera similar a América del Norte, diverso en Europa. La lista de hospedadores intermediarios de F. magna se presenta en la siguiente tabla.
(*) Caracoles originarios de Australia infectados con un aislado estadounidense de F. magna
(**) Caracoles originarios de Francia infectados con un aislado checo de F. magna
Según varios autores americanos existen tres tipos de hospedadores definitivos: [2] [4] [17]
La patología de la infección por F. magna varía según el tipo de hospedador, pero los tres tipos comparten algunas características. Las lesiones primarias suelen aparecer en el hígado y se asocian a daños mecánicos debido a la migración de los trematodos juveniles o a la encapsulación fibrosa de los trematodos adultos sedentarios. [2] La característica más común de la infección por F. magna es la pigmentación negra en los órganos abdominales o torácicos, especialmente en el hígado. [4] Los trematodos producen el pigmento hematina como subproducto de su alimentación con sangre. [57] [58] El pigmento en los tejidos es el resultado de la migración de los trematodos juveniles y se acumula en las células hepáticas sin reabsorción. [57] F. magna también se ha asociado con la enfermedad del agua roja en bovinos. F. magna causa daño hepático, lo que permite que la bacteria Clostridium haemolyticum cause una infección secundaria en el tejido hepático. La infección disminuirá la función hepática y la orina del hospedador se volverá roja, de ahí el nombre de enfermedad del "agua roja". [59]
Si bien los huevos de F. magna se parecen a los de F. hepatica , esta similitud tiene una utilidad limitada; los huevos no suelen ser transmitidos al ganado vacuno ni a las ovejas. Para un diagnóstico definitivo es necesario recuperar los parásitos en la necropsia, así como identificar correctamente F. hepatica o F. gigantica . Cuando los rumiantes domésticos y los ciervos comparten las mismas áreas de pastoreo, debe tenerse en cuenta la presencia de enfermedades debidas a F. magna . En el ganado vacuno se producen infecciones mixtas con F. hepatica .
Para el control de la fascioloidosis en rumiantes salvajes, es necesaria la aplicación exitosa de antihelmínticos en el alimento. El medicamento debe tener sabor y olor que no impidan a los animales comer alimento medicado. Además, debe haber un alcance terapéutico adecuado, es decir, un intervalo entre la dosis terapéutica y la dosis tóxica mínima. Por lo tanto, solo algunos de los antihelmínticos que son eficientes en rumiantes domésticos se han probado en rumiantes salvajes infectados con F. magna . [8] Varios medicamentos, a saber , oxiclozanida , rafoxanida , albendazol , diamphenetida, closantel, clorsulón y triclabendazol , se han utilizado en el control de la infección por F. magna en cérvidos. Sin embargo, los resultados han diferido entre diferentes autores. De la misma manera que para F. hepatica , el triclabendazol parece ser el más eficaz contra F. magna . [60] La fascioloidosis de los cérvidos se controló con éxito con triclabendazol en los Estados Unidos, [61] y triclabendazol con levamizol en Hungría, [16] Canadá, [62] Austria, [13] y Croacia. [63] En contraste, la rafoxanida se usa comúnmente en el tratamiento en la República Checa [12] Eslovaquia [8] y Hungría. [16] Sin embargo, estudios recientes sugirieron que se debería considerar el uso de rafoxanida para controlar la infección por F. magna . [12] Desafortunadamente, la rafoxanida en un fármaco comercial llamado Rafendazol Premix es el único fármaco registrado para rumiantes salvajes. El triclabendazol y otros se producen como fármacos para animales domésticos y se pueden usar en animales que viven en libertad solo con un permiso especial. En algunos casos, puede ser difícil determinar si F. magna o un trematodo diferente como Fasciola hepatica o Fasciola gigantica está causando la patología, ya que todos estos trematodos tendrán los mismos signos clínicos. En caso de que no se pueda determinar la identidad del trematodo, se puede utilizar el medicamento triclabendazol , ya que éste combatirá los tres parásitos. [64]
En América del Norte, especialmente en Wisconsin , [65] los humanos a veces consumen las duelas que se encuentran dentro de los hígados de los ciervos salteadas en mantequilla. Se sirven como "mariposas de hígado", "pequeños hígados" o "pequeñas tortitas de avena". [66]
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