Epichloë es un género de hongos ascomicetos que forman una simbiosis endofítica con las gramíneas . La enfermedad del estrangulamiento de las gramíneas es un síntoma en las gramíneas inducido por algunasespecies de Epichloë , que forman esteras portadoras de esporas ( estromas ) en los macollos y suprimen el desarrollo de la inflorescencia de su planta huésped . Sin embargo, durante la mayor parte de su ciclo de vida, las Epichloë crecen en el espacio intercelular de los tallos, hojas, inflorescencias y semillas de la planta de la gramínea sin incurrir en síntomas de enfermedad. De hecho, proporcionan varios beneficios a su huésped, incluida la producción de diferentes alcaloides que disuaden a los herbívoros , mayor resistencia al estrés y promoción del crecimiento.
Dentro de la familia Clavicipitaceae , Epichloë está incluido en un grupo de hongos endofíticos y fitopatógenos , cuyo ancestro común probablemente derivó de un patógeno animal. El género incluye tanto especies con una etapa de reproducción sexual ( teleomórfica ) como especies asexuales , anamórficas . Estas últimas se ubicaron previamente en el género Neotyphodium pero se incluyeron en Epichloë después de que la filogenética molecular hubiera demostrado que las especies asexuales y sexuales se entremezclaban en un solo clado . La especiación híbrida ha jugado un papel importante en la evolución del género.
Las especies de Epichloë son ecológicamente importantes por sus efectos sobre las plantas hospedantes. Se ha demostrado que su presencia altera la composición de las comunidades vegetales y las redes alimentarias . Las variedades de pastos, especialmente la festuca alta y el raigrás , con cepas endófitas simbióticas de Epichloë , se comercializan y se utilizan para pasturas y césped .
Elias Fries , en 1849, definió por primera vez a Epichloë como un subgénero de Cordyceps . [2] Como especie tipo , designó a Cordyceps typhina , [2] originalmente descrita por Christiaan Hendrik Persoon . [3] Los hermanos Charles y Louis René Tulasne luego elevaron el subgénero al rango de género en 1865. [4] Epichloë typhina seguiría siendo la única especie del género hasta el descubrimiento de hongos endófitos de gramíneas que causaban intoxicaciones al ganado en los años 1970 y 1980, lo que estimuló la descripción de nuevas especies. [5] Varias especies de África y Asia que desarrollan estromas en gramíneas se separaron como un género separado Parepichloe en 1998. [6]
Muchas especies de Epichloë tienen formas que se reproducen sexualmente, y varias especies puramente asexuales están estrechamente relacionadas con ellas. Estos anamorfos se clasificaron por separado durante mucho tiempo: Morgan-Jones y Gams (1982) los recopilaron en una sección ( Albo-lanosa ) del género Acremonium . [7] En un estudio filogenético molecular en 1996, Glenn y colegas encontraron que el género era polifilético y propusieron un nuevo género Neotyphodium para las especies anamórficas relacionadas con Epichloë . [8] Se siguió describiendo una serie de especies en ambos géneros hasta que Leuchtmann y colegas (2014) incluyeron la mayoría del género de formas Neotyphodium en Epichloë . [5] Los estudios filogenéticos habían demostrado que ambos géneros estaban entremezclados, y el código de nomenclatura requería desde 2011 que se utilizara un solo nombre para todas las etapas de desarrollo de una especie de hongo. Sólo Neotyphodium starrii , de estatus poco claro, y N. chilense , que no está relacionado, fueron excluidos de Epichloë . [5]
En 2024, hay 44 especies aceptadas en el género, con 1 subespecie y 5 variedades descritas. 20 especies, 1 subespecie y 4 variedades son haploides. 24 especies y 1 variedad son híbridos ( alopoliploides ). Varios taxones solo se conocen como formas anamórficas (asexuales), la mayoría de las cuales se han clasificado previamente en Neotyphodium . [5]
Las especies de Epichloë están especializadas para formar y mantener simbiosis sistémicas, constitutivas (a largo plazo) con plantas, a menudo con una enfermedad limitada o nula en el huésped. [9] Los simbiontes mejor estudiados están asociados con las gramíneas y los juncos , en los que infectan las hojas y otros tejidos aéreos al crecer entre las células de la planta ( crecimiento endofítico ) o en la superficie por encima o por debajo de la cutícula ( crecimiento epífito ). Una planta infectada individual generalmente tendrá solo un único simbionte clavicipitáceo genético individual, por lo que el sistema planta-hongo constituye una unidad genética llamada simbionte (pl. symbiota).
Los síntomas y signos de la infección fúngica, si es que se manifiestan, sólo se producen en un tejido o sitio específico del macollo huésped , donde emerge el estroma o esclerocio fúngico. El estroma (pl. stromata) es un cojín micelial que da lugar primero a esporas asexuales ( conidia ), luego a los cuerpos fructíferos sexuales ( ascocarpos ; peritecios). Los esclerocios son estructuras duras en reposo que más tarde (después de la incubación en el suelo) germinan para formar estromas estipados. Dependiendo de la especie de hongo, los tejidos del huésped en los que se producen los estromas o esclerocios pueden ser inflorescencias jóvenes y hojas circundantes, floretes individuales, nudos o pequeños segmentos de las hojas. Los estromas jóvenes son hialinos (incoloros) y, a medida que maduran, se vuelven gris oscuro, negro o amarillo anaranjado. Los estromas maduros expulsan esporas derivadas de la meiosis ( ascosporas ), que se expulsan a la atmósfera e inician nuevas infecciones en las plantas ( transmisión horizontal ). En algunos casos no se produce estroma ni esclerocio, pero el hongo infecta las semillas producidas por la planta infectada y, por lo tanto, se transmite verticalmente a la siguiente generación hospedadora. La mayoría de las especies de Epichloë , y todas las especies asexuales, pueden transmitirse verticalmente.
La dicotomía taxonómica es especialmente interesante en este grupo de simbiontes, porque la propagación vegetativa del micelio fúngico ocurre por transmisión vertical, es decir, el crecimiento del hongo en los macollos hospedantes de nuevo desarrollo (=plantas herbáceas individuales). Es importante destacar que muchas especies de Epichloë infectan nuevas plantas herbáceas únicamente al crecer en las semillas de sus hospedantes herbáceos e infectar las plántulas en crecimiento. [10] [11] La manifestación del estado sexual, que solo ocurre en las especies de Epichloë , causa la "enfermedad del estrangulamiento", una condición en la que las inflorescencias de las hierbas son engullidas por el rápido crecimiento del hongo formando un estroma. El estroma del hongo suprime la producción de semillas del hospedante y culmina en la expulsión de meiosporas ( ascosporas ) que median la transmisión horizontal (contagiosa) del hongo a nuevas plantas. [10] Por lo tanto, los dos modos de transmisión se excluyen entre sí, aunque en muchos simbiontes de gramíneas y Epichloë el hongo en realidad muestra ambos modos de transmisión simultáneamente, al estrangular algunos macollos y transmitir las semillas producidas por macollos no estrangulados.
Si bien son simbiontes obligados en la naturaleza, la mayoría de las epicloas se pueden cultivar fácilmente en el laboratorio en medios de cultivo como agar papa dextrosa o un caldo de sales mínimas suplementado con tiamina, azúcares o alcoholes de azúcar y nitrógeno orgánico o amonio. [12]
Las especies de Epichloë se propagan comúnmente por moscas del género Botanophila . Las moscas ponen sus huevos en los tejidos fúngicos en crecimiento y las larvas se alimentan de ellos. [13]
Las epicloas muestran una serie de características centrales que sugieren una asociación muy fuerte y antigua con sus huéspedes herbáceos. La simbiosis parece haber existido ya durante la evolución temprana de los pastos que ha generado los pastos pooides actuales . Esto es sugerido por estudios filogenéticos que indican una preponderancia de codivergencia de las especies de Epichloe con los huéspedes herbáceos que habitan. [14] El crecimiento del simbionte fúngico está regulado muy estrechamente dentro de su huésped herbáceo, indicado por una morfología micelial en gran parte no ramificada y una notable sincronía de la extensión de las hojas de los pastos y las hifas del hongo; [15] [16] esto último parece ocurrir a través de un mecanismo que involucra la elongación inducida por estiramiento o intercalar de las hifas del endófito, un proceso hasta ahora no encontrado en ninguna otra especie de hongo, lo que indica una adaptación especializada del hongo al entorno de crecimiento dinámico dentro de su huésped. [17] Un sistema complejo de generación de ROS basado en la enzima NADPH oxidasa en las especies de Epichloë es indispensable para el mantenimiento de esta sincronía de crecimiento. Por lo tanto, se ha demostrado que la eliminación de genes que codifican estas enzimas en Epichloë festucae causa un crecimiento fúngico gravemente desordenado en los tejidos de la hierba e incluso la muerte de la planta. [18] [19]
La evidencia filogenética molecular demuestra que las especies asexuales de Epichloë se derivan de especies sexuales de Epichloë o, más comúnmente, son híbridos de dos o más especies progenitoras de Epichloë . [20] [21]
Muchos endófitos de Epichloe producen una amplia gama de compuestos de productos naturales con actividades biológicas contra una amplia gama de herbívoros. [22] [23] El propósito de estos compuestos es como una toxicidad o disuasión alimentaria contra herbívoros insectos y mamíferos . [24] Los alcaloides de ergolina (que son alcaloides del cornezuelo, llamados así por el hongo del cornezuelo , Claviceps purpurea , un pariente cercano de las epicloae) se caracterizan por un sistema de anillo derivado del 4- prenil triptófano . [25] Entre los alcaloides del cornezuelo más abundantes en las gramíneas simbióticas con epichloe se encuentra la ergovalina, que comprende una fracción de ergolina unida a un tripéptido bicíclico que contiene los aminoácidos L - prolina , L - alanina y L - valina . Se han identificado genes y enzimas clave para la biosíntesis de alcaloides del cornezuelo en las epicloas, entre ellos dmaW , que codifica la sintasa de dimetilalil-triptófano , y lpsA , una sintetasa de péptidos no ribosómicos . [25]
Otro grupo de alcaloides epicloe son los indol - diterpenoides , como el lolitrem B, que se producen a partir de la actividad de varias enzimas, incluidas las preniltransferasas y varias monooxigenasas . [26] Tanto la ergolina como los alcaloides indol-diterpenoides tienen actividad biológica contra los herbívoros mamíferos y también actividad contra algunos insectos. [22] La peramina es un alcaloide de pirrolopirazina que se cree que se biosintetiza a partir delaminoácido que contiene el grupo guanidinio L - arginina y pirrolidina-5- carboxilato , un precursor de la L - prolina , [27] [28] y es un elemento disuasorio para la alimentación de insectos. [28] Un gen necesario para la síntesis de peramina –perA – fue encontrado por Tanakaet al., 2005.[28]Losalcaloides de lolina[29]son 1-aminopirrolizidinas con un átomo de oxígeno que une los carbonos de la cabeza de puente 2 y 7, y se biosintetizan a partir de los aminoácidosL-prolina yL-homoserina.[30]Las lolinas tieneninsecticidasy disuasorias de insectos comparables ala nicotina.[29]La acumulación de lolina es fuertemente inducida en tejidos jóvenes en crecimiento[31]o por daño al simbionte planta-hongo.[32]Muchas, pero no todas, las epicloae producen hasta tres clases de estos alcaloides en varias combinaciones y cantidades.[22]Recientemente se ha demostrado quepor Epichloë uncinatay el contenido de lolina brindan a las gramíneas × Festulolium protección contra el escarabajo negro ( Heteronychus arator ).[33]
Muchas especies de Epichloë producen alcaloides biológicamente activos, como alcaloides del cornezuelo , indol-diterpenoides (por ejemplo, lolitrem B ), alcaloides de lolina y el inusual alcaloide de guanidinio , la peramina. [22]
Se ha propuesto que los simbiontes transmitidos verticalmente deberían evolucionar para ser mutualistas, ya que su aptitud reproductiva está íntimamente ligada a la de sus hospedadores. [34] De hecho, algunos efectos positivos de las epicloas en sus plantas hospedadoras incluyen un mayor crecimiento, tolerancia a la sequía y resistencia a herbívoros y patógenos . [10] [35] La resistencia contra los herbívoros se ha atribuido a los alcaloides producidos por las epicloas simbióticas. [22] Aunque se ha reconocido ampliamente que las simbiosis pasto-epicloe son mutualistas en muchas gramíneas silvestres y cultivadas, las interacciones pueden ser muy variables y, a veces, antagónicas, especialmente en condiciones de suelo pobre en nutrientes. [36]
Debido a la cantidad relativamente grande de especies de gramíneas que albergan epicloas y la variedad de ambientes en los que se encuentran, los mecanismos subyacentes a los resultados beneficiosos o antagónicos de las simbiosis epicloe-gramíneas son difíciles de delinear en ambientes naturales y también agrícolas. [10] [37] Algunos estudios sugieren una relación entre el pastoreo por parte de herbívoros y una mayor infestación por epicloas de las gramíneas de las que se alimentan, [38] [39] mientras que otros indican una interacción compleja entre especies de plantas y simbiontes fúngicos en respuesta a la herbivoría o las condiciones ambientales. [40] Las fuertes actividades antiherbívoras de varios compuestos bioactivos producidos por las epicloas [22] [27] y los efectos directos relativamente modestos de las epicloas en el crecimiento y la fisiología de las plantas [41] [42] sugieren que estos compuestos juegan un papel importante en la persistencia de la simbiosis.
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