Originarios de América del Sur y Central , los sapos de caña fueron introducidos en Australia en la década de 1930 y desde entonces se han convertido en una especie invasora y una amenaza para los depredadores y carroñeros nativos del continente . [1] [2] [3] [4]
El mecanismo principal de impacto que tienen los sapos de caña en los ecosistemas australianos es el envenenamiento de las especies nativas. [2] La glándula parotoidea a cada lado de la cabeza de un sapo de caña produce una secreción que contiene bufadienólidos que es tóxica para la mayoría de los animales. [2] [5] Esta defensa química no existe en ningún anuro nativo australiano. [6] En consecuencia, muchos animales nativos que se alimentan de anuros experimentaron una disminución significativa de la población, inmediatamente después de la invasión de la especie de sapo en Australia. [5]
Si bien la invasión de sapos de caña ha tenido efectos devastadores en las poblaciones de depredadores nativos en muchos ecosistemas australianos en los que la especie se ha extendido, es poco probable que los sapos de caña sean los únicos responsables de la extinción de alguna especie nativa. [5] Además, se ha observado que muchas de las poblaciones que inicialmente experimentaron un declive después de la invasión de sapos de caña, posteriormente se han recuperado. [5] La persistencia de estas poblaciones sugiere que con el tiempo, las especies de depredadores nativos se han adaptado a la presencia del sapo de caña. [5] Los depredadores nativos pueden haberse adaptado a la ubicuidad del anuro tóxico a través del aprendizaje o como resultado de presiones selectivas evolutivas aplicadas por el invasor.
Una forma en que los animales australianos se han adaptado a la presencia del sapo de caña es a través de adaptaciones conductuales aprendidas . [5] [7] [8] Estas modificaciones conductuales fenotípicamente plásticas suelen ser inducidas por una aversión condicionada al sabor . [5]
Se ha observado que esta forma de aprendizaje ocurre en depredadores anurófagos nativos cuando los efectos nocivos causados por el consumo de un sapo de caña hacen que el depredador evite intencionalmente la especie venenosa en encuentros posteriores. La aversión condicionada al sabor es más efectiva si el depredador se ve gravemente afectado por el consumo de un sapo de caña. [9] Sin embargo, en muchas especies depredadoras, la detección de toxinas al morder un sapo de caña es lo suficientemente desagradable como para inducir un comportamiento de evitación en encuentros posteriores. En respuesta a una experiencia tan indeseable, el depredador se abstendrá de atacar objetos que muestren las mismas señales visuales o químicas que el sapo venenoso. [7] [8] [10]
En lugar de evitar a los sapos de caña, algunas especies nativas han aprendido técnicas de búsqueda de alimento que les permiten aprovecharlos como fuente de alimento. Este comportamiento aprendido se ha observado en depredadores que son más resistentes a las toxinas del sapo de caña, entre ellos pájaros y roedores.
El planigale es un pequeño marsupial dasiúrido carnívoro originario de Australia. Al igual que otros dasiúridos, incluidos los quolls, los planigales que no comparten una historia evolutiva con los sapos de caña son muy susceptibles a los efectos nocivos de las toxinas de los sapos de caña. [5] [11] Los estudios han demostrado que los planigales que no conocen la toxicidad de los sapos de caña atacan fácilmente a estos animales, pero la mayoría de las veces sobreviven al encuentro debido a las precisas técnicas de depredación empleadas por el pequeño marsupial. [5] [11] Los planigales generalmente rechazan inmediatamente un sapo de caña después de capturarlo, o consumen solo el hocico del sapo, de modo que las glándulas parotoides venenosas permanecen intactas. [11] Las pruebas de laboratorio han demostrado que los planigales aprenden a evitar a los sapos de caña después de solo uno o dos encuentros. [11] Además, se observó que los planigales rechazaban especies de ranas no tóxicas y apetecibles después de un encuentro con un sapo de caña y también evitaban atacar cualquier presa sobre la que se hubiera aplicado el olor del sapo de caña. [11] Estos hallazgos demuestran la fuerza del aprendizaje de la aversión al gusto en los planigales con respecto al sapo de caña.
Si bien el aprendizaje de la aversión puede ser inicialmente importante para la supervivencia de los planigales ingenuos, los estudios han demostrado que los planigales del norte de Queensland, que han vivido en simpatía con los sapos de caña desde su introducción hace más de 60 años, pueden haber evolucionado para tolerar las toxinas de los sapos de caña (ver más abajo). [5]
Los renacuajos altamente tóxicos de los sapos de caña representan una amenaza para los peces depredadores nativos. [10] Sin embargo, algunas especies de peces nativos australianos, que viven en simpatía con los sapos de caña y sus larvas, han adaptado sus tácticas de alimentación en respuesta a la presencia de renacuajos de sapos de caña . Se ha observado que el barramundi y la trucha gobio del norte eligen selectivamente sus presas y diferencian entre renacuajos tóxicos de sapos de caña y renacuajos no tóxicos de otras especies. [7] [8] [10]
Las toxinas presentes en los renacuajos de sapo de caña se concentran en la piel. Por lo tanto, la mayoría de los depredadores solo necesitan morder un renacuajo para detectar su toxicidad. [7] En pruebas de laboratorio, el barramundi y el gobio de la trucha del norte rechazaron renacuajos de sapo de caña inmediatamente después de la captura. [7] [8] [10] Después del rechazo de los renacuajos de sapo de caña, se observó que los peces sacudían la cabeza vigorosamente. [7] Este comportamiento no se observó cuando los peces fueron alimentados con bolitas de comida o renacuajos de especies no tóxicas, lo que indica que la falta de palatabilidad de los renacuajos de sapo de caña probablemente conduce a su rechazo por parte de los peces depredadores. [7] Las dos especies de peces aprendieron a no cazar renacuajos de sapo de caña después de un pequeño número de encuentros. Además, la mayoría de los peces pudieron reconocer y evitar los renacuajos tóxicos, ya sea por señales visuales o químicas, varios días después de su primer encuentro. Con una exposición prolongada a renacuajos de sapos y a una selección de renacuajos nativos, los gobios del norte pudieron diferenciar entre los renacuajos de sapos de caña y las especies nativas. [8]
Las ranas nativas de Australia tienen una baja tolerancia a las toxinas del sapo de caña. [12] Si bien el tamaño corporal relativamente pequeño de las especies de ranas nativas en comparación con los sapos de caña adultos impide que las especies anurófagas nativas consuman sapos más grandes, la mayoría de las especies se alimentan fácilmente de sapos metamorfoseados pequeños. En esta etapa ontogénica , los sapos de caña contienen la concentración más baja de toxinas. [12] [13] Sin embargo, el consumo de sapos recientemente metamorfoseados por ranas nativas suele ser fatal para el depredador. [12] [14] Por lo tanto, la invasión de sapos de caña constituye una gran amenaza para las poblaciones de anuros nativos, especialmente las especies que viven en el suelo, que son las más propensas a entrar en contacto con las especies de sapos tóxicos.
Se ha descubierto que las ranas jaspeadas australianas muestran un rápido aprendizaje de aversión, evitando la depredación de sapos de caña de tamaño comestible después de un encuentro previo con la especie tóxica. [12] Las ranas nativas con experiencia con sapos probablemente usan señales tanto visuales como olfativas para detectar y evitar las especies tóxicas. [12]
En particular, se ha descubierto que las especies de ranas nativas de Australia evitan el olor a orina de los sapos de caña adultos. Se plantea la hipótesis de que este comportamiento reduce la tasa de encuentros potencialmente peligrosos con sapos grandes. [15] Sin embargo, un comportamiento de evitación similar en ranas que no han estado expuestas a los sapos de caña en el frente de invasión de sapos sugiere que las ranas pueden simplemente buscar sitios de refugio libres de olores desconocidos, en lugar de aprender a evitar directamente a los sapos de caña a partir de señales olfativas. [15]
Las aves parecen ser más resistentes a las toxinas de los sapos de caña que los reptiles o los anfibios. [16] Como resultado, es poco probable que las aves corran riesgo de sufrir una intoxicación mortal por comer sapos de caña. Por lo tanto, los sapos de caña pueden representar un nuevo tipo de presa para las aves carroñeras o depredadoras, en lugar de una amenaza ecológica significativa. [17]
Sin embargo, se ha observado que las aves rapaces nativas y algunas especies de córvidos comen sapos de caña utilizando técnicas de alimentación aprendidas para consumir solo las partes del cuerpo menos tóxicas del sapo. [17] [18] Este comportamiento es probablemente estimulado por la falta de palatabilidad de las toxinas del sapo para las aves.
El caso más notable de consumo de sapo de caña por parte de las aves es el de la carroña de sapos muertos " atropellados " por parte de las aves rapaces, entre las que se incluyen el milano negro y el milano silbador . [17] Estas aves han aprendido a comer solo la lengua del sapo, dejando atrás el resto del cadáver. [17] De esta manera, las aves rapaces minimizan la cantidad de toxinas ingeridas. Este comportamiento carroñero es más común durante la estación seca , cuando las presas se vuelven más escasas. En una prueba realizada por Beckmann y Shine (2010), [17] se descubrió que los milanos tenían el doble de probabilidades de carroñar sapos de caña muertos en la estación seca que en la estación húmeda. Además, los milanos preferían las ranas a los sapos de caña y favorecían a los sapos juveniles más pequeños sobre los sapos adultos más grandes.
Existen algunas evidencias anecdóticas de técnicas de depredación de sapos de caña transmitidas culturalmente en cuervos de Torres . Los cuervos de Torres parecen haber desarrollado una técnica para matar y comer sapos de caña volteándolos sobre sus espaldas y consumiendo solo los órganos internos y parte de los muslos del anuro tóxico. [18] Es posible que esta conducta de depredación se transmita culturalmente. Los cuervos de Torres pueden aprender a realizar la técnica imitando y replicando el comportamiento de sus congéneres. [18]
La depredación de sapos de caña no parece ser tan común en las aves zancudas, que son reacias a cazar especies tóxicas en cualquiera de sus etapas ontológicas. [19] Se ha demostrado que las aves zancudas , incluidas la garza nocturna de Nankeen , el calamón común , la garza blanca y la garceta común , evitan consumir sapos de caña, probablemente como resultado de su sabor desagradable. [19]
Los roedores están fisiológicamente adaptados para manipular muchas toxinas de plantas y animales. [13] [20] Si bien los roedores son capaces de aprender a sentir aversión por el sabor, [21] los estudios han demostrado que la rata negra introducida , así como las especies de roedores nativos, incluida la rata oscura , la rata de campo pálida , la rata de pradera y la rata de agua, parecen tolerar las toxinas del sapo de caña y, por lo tanto, se alimentan fácilmente de las especies invasoras. [13] [20] Las pruebas de laboratorio mostraron que la rata oscura y la rata de pradera comerán sapos de caña incluso cuando se les proporcione una presa alternativa no tóxica. [13] Sin embargo, es más probable que estas especies de roedores consuman sapos metamorfos pequeños que sapos juveniles o adultos más grandes. Esta selección refleja cambios ontogenéticos en la toxicidad de los sapos de caña por los cuales los sapos metamorfos contienen la concentración más baja de toxinas. [13]
Los sapos de caña se introdujeron en el norte de Queensland entre 1935 y 1937. [2] La población se expandió rápidamente y la especie se extendió hacia el oeste a un ritmo inicial de aproximadamente 15 km por año. En la actualidad, los sapos de caña continúan extendiendo su área de distribución geográfica por el norte tropical de Australia, moviéndose cada vez más hacia el oeste a un ritmo acelerado de 55 km por año. [22]
En el frente de invasión, se producen interacciones entre especies nativas y el sapo introducido, que carecen de una historia evolutiva compartida. [5] Los animales ingenuos tienen más probabilidades de reaccionar a un encuentro de este tipo de una manera desfavorable para su adaptación . Por lo tanto, la inexperiencia inicial de las especies nativas, con respecto a la toxicidad de los sapos de caña, las hace particularmente susceptibles a la posible amenaza ecológica que plantea la especie invasora. [5]
Sin embargo, con el tiempo, las presiones selectivas evolutivas ejercidas sobre los fenotipos de las especies nativas debido a la presencia del sapo de caña pueden inducir cambios adaptativos codificados genéticamente. [5] A lo largo de muchas generaciones, las especies nativas pueden evolucionar para poder tolerar la ingestión de concentraciones más altas de toxinas de sapo o desarrollar una capacidad innata para evitar el consumo de toxinas de sapo de caña. Algunas especies de serpientes también se han adaptado fisiológicamente de tal manera que la probabilidad de ingerir cantidades letales de toxina se minimiza.
Es más probable que las adaptaciones selectivas evolutivas se produzcan en especies nativas que hayan vivido en simpatía con los sapos de caña durante períodos más largos. Más importante aún, este período de existencia simpátrica debe corresponder a muchas generaciones en las especies nativas para que la selección natural tenga un efecto en la genética de las poblaciones. En consecuencia, los animales con tasas reproductivas más altas y vidas más cortas tienen más probabilidades de adaptarse a los sapos de caña a través de la selección evolutiva.
Los sapos de caña son altamente tóxicos para las serpientes. [23] [24] [25] Desde la llegada de los sapos de caña, las poblaciones de muchas especies de serpientes nativas han disminuido drásticamente (hasta un 89% en el caso de la víbora de la muerte [25] ). Para algunas serpientes nativas, un ataque a un sapo de caña es fatal en hasta el 50% de los encuentros. [25]
Las serpientes tienen una alometría negativa fuerte para el tamaño de la cabeza, [23] [26] lo que significa que el tamaño de la cabeza está inversamente relacionado con la longitud del cuerpo. Dado que el tamaño máximo de la boca de una serpiente es proporcional al tamaño de su cabeza, las serpientes más grandes tienden a tener bocas más pequeñas. El tamaño de la boca limita el tamaño máximo de la presa ingerible. Por lo tanto, las serpientes más grandes con cabezas más pequeñas tienen menos probabilidades de consumir sapos de caña grandes con concentraciones potencialmente letales de toxina. [23]
Debido a la alta toxicidad de los sapos de caña para las serpientes, la capacidad fisiológica de atacar a los sapos representa una disminución significativa de la aptitud. Por lo tanto, la variación intraespecífica en el tamaño de la boca y, por lo tanto, en la probabilidad de consumir una dosis letal de toxina, induce una fuerte presión selectiva hacia las serpientes con bocas más pequeñas. [23]
Los datos recopilados durante 80 años de serpientes negras de vientre rojo y serpientes arbóreas comunes muestran que la longitud corporal de estas especies vulnerables a los sapos aumenta con el tiempo desde la exposición al anuro tóxico. [23] En consecuencia, el tamaño de la boca disminuye con el aumento de la longitud corporal. Por el contrario, las especies con menor riesgo de sapos de caña, incluidas la serpiente de pantano y la serpiente de quilla , no muestran una variación morfológica significativa a lo largo del tiempo.
La llegada de los sapos de caña también ha ejercido presiones selectivas sobre el comportamiento alimentario y la tolerancia a las toxinas de las serpientes. Las serpientes negras de vientre rojo de regiones donde los sapos de caña están bien establecidos han desarrollado una mayor resistencia a las toxinas de los sapos. [24] Además, la presencia de sapos de caña ha inducido adaptaciones conductuales de base genética en esta especie de serpiente. Los individuos de las regiones expuestas a los sapos muestran una desaprobación innata por el sapo de caña como presa. [24] Es probable que estas respuestas adaptativas hayan ocurrido en menos de 23 generaciones de serpientes negras, [24] lo que demuestra las fuertes presiones selectivas ejercidas por el sapo de caña.
Los estudios han demostrado la capacidad de aprendizaje de los planigales (pequeños marsupiales carnívoros similares a musarañas) para evitar a los sapos de caña como presa, tras el contacto inicial con las especies tóxicas. [5] [11] A largo plazo, las poblaciones de planigales expuestas a los sapos de caña durante muchas generaciones han podido adaptarse fisiológicamente a la presencia de los sapos de caña, mostrando una mayor tolerancia a las toxinas del sapo. [5]
A diferencia de las especies de ranas nativas que han coevolucionado junto con depredadores anurófagos nativos durante millones de años, algunos de los rasgos del sapo de caña introducido relativamente recientemente están mal adaptados para evitar la depredación de estos nuevos depredadores. [3] [27]
Los sapos de caña son especialmente poco adecuados para evitar la depredación de los artrópodos nativos , que no parecen experimentar ningún efecto adverso por la ingestión de toxinas de sapo de caña. [27] [28] Los metamorfos del sapo de caña son particularmente vulnerables al ataque de las hormigas de carne , que se ha observado que matan a muchos sapos pequeños alrededor de los cuerpos de agua en el norte tropical de Australia. [3] [27] [29] Los sapos tienen un mayor riesgo de encontrarse con hormigas de carne en comparación con las ranas nativas debido a su comportamiento diurno en lugar de nocturno y su preferencia por los espacios abiertos donde las hormigas depredadoras son más comunes. [29] Además, los sapos no pueden detectar y evadir eficazmente a las hormigas de carne, principalmente debido a un rasgo desadaptativo por el cual los sapos adoptan un mecanismo de defensa críptico cuando son atacados. [27] [29] La inmovilidad de los sapos de caña en respuesta al ataque es inútil para escapar de las hormigas de carne, que consumen a los sapos vivos. [3] [27] [29] Un estudio de Ward-Fear et al. (2010) [29] encontró que las hormigas carnívoras podían causar heridas graves a sapos metamorfoseados en 5 segundos y los ataques resultaron en mortalidad en más del 80% de los casos.
También se ha observado que una gama filogenéticamente diversa de otros artrópodos nativos, incluidas arañas pescadoras , escarabajos de agua , escorpiones de agua y ninfas de libélulas , se alimentan de metamorfos de sapos de caña. [28] En particular, las ninfas de libélulas y las arañas pescadoras atacan selectivamente a los sapos en lugar de a las especies de ranas nativas. [28]