Sirvió durante la primera administración del presidente George W. Bush, de 2001 a 2005.
En su primer año de ejercicio como Secretario de Justicia se acordó con el entonces presidente Bush en renombrar el edificio central del Departamento de Justicia en Washington D. C.: Edificio del Departamento de Justicia Robert F. Kennedy (Robert F. Kennedy Department of Justice Building).
Lo hizo el 20 de noviembre de 2001, día del aniversario n.º 76 del fallecido fiscal general en un emotivo homenaje al carismático Robert F. Kennedy.
Lo eligieron gobernador de Misuri en 1984, y reelegido en 1988[2] Fue elegido posteriormente senador.
Ashcroft es miembro de la derecha del partido republicano.