El término microbioma describe los genomas colectivos de los microbios que residen en un nicho ecológico o los microbios mismos. [4] [5] [6]
El microbioma y el huésped surgieron durante la evolución como una unidad sinérgica a partir de la epigenética y las características genéticas, a veces denominadas colectivamente holobionte . [7] [8] La presencia de microbiota en el intestino humano y en otros metazoos ha sido fundamental para comprender la coevolución entre los metazoos y las bacterias. [9] [10] La microbiota desempeña funciones clave en las respuestas inmunes y metabólicas intestinales a través de su producto de fermentación ( ácido graso de cadena corta ), el acetato . [11]
Introducción
Todas las plantas y animales, desde formas de vida simples hasta los humanos, viven en estrecha asociación con organismos microbianos. [12] Varios avances han impulsado la percepción de los microbiomas, entre ellos:
la capacidad de realizar análisis genómicos y de expresión génica de células individuales y de comunidades microbianas enteras en las disciplinas de metagenómica y metatranscriptómica [13]
bases de datos accesibles para investigadores de múltiples disciplinas [13]
métodos de análisis matemático adecuados para conjuntos de datos complejos [13]
Los biólogos han llegado a apreciar que los microbios constituyen una parte importante del fenotipo de un organismo , mucho más allá del estudio de caso simbiótico ocasional. [13]
Tipos de relaciones microbio-huésped
El comensalismo , un concepto desarrollado por Pierre-Joseph van Beneden (1809-1894), profesor belga en la Universidad de Lovaina durante el siglo XIX [14], es fundamental para el microbioma, donde la microbiota coloniza a un huésped en una coexistencia no dañina. La relación con su huésped se denomina mutualista cuando los organismos realizan tareas que se sabe que son útiles para el huésped, [15] : 700 [16] parásitas , cuando son desventajosas para el huésped. Otros autores definen una situación como mutualista, donde ambos se benefician, y comensal, donde el anfitrión no afectado beneficia al simbionte. [17] Un intercambio de nutrientes puede ser bidireccional o unidireccional, puede depender del contexto y puede ocurrir de diversas maneras. [17] La microbiota que se espera que esté presente y que, en circunstancias normales, no causa enfermedades, se considera flora normal o microbiota normal ; [15] la flora normal no sólo puede ser inofensiva, sino que también puede proteger al huésped. [18]
Adquisición y cambio
La adquisición inicial de microbiota en animales, desde mamíferos hasta esponjas marinas , se produce al nacer e incluso puede ocurrir a través de la línea de células germinales. En las plantas, el proceso colonizador puede iniciarse bajo tierra en la zona de las raíces , alrededor de la semilla en germinación, la espermósfera , o originarse en las partes aéreas, la filosfera y la zona de la flor o antósfera. [19] La estabilidad de la microbiota de la rizosfera a lo largo de generaciones depende del tipo de planta, pero aún más de la composición del suelo, es decir, del entorno vivo y no vivo. [20] Clínicamente, se puede adquirir nueva microbiota mediante un trasplante de microbiota fecal para tratar infecciones como la infección crónica por C. difficile . [21]
Los humanos estamos colonizados por muchos microorganismos; la estimación tradicional era que los humanos viven con diez veces más células no humanas que células humanas; estimaciones más recientes han reducido esto a 3:1 e incluso a aproximadamente 1:1 en número (1:350 en masa). [22] [23] [24] [25] [26]
De hecho, son tan pequeños que hay alrededor de 100 billones de microbiota en el cuerpo humano, [27] alrededor de 39 billones según estimaciones revisadas, con sólo 0,2 kg de masa total en un cuerpo humano de "referencia" de 70 kg. [26]
El Proyecto Microbioma Humano secuenció el genoma de la microbiota humana, centrándose particularmente en la microbiota que normalmente habita en la piel, la boca, la nariz, el tracto digestivo y la vagina. [15] Alcanzó un hito en 2012 cuando publicó los resultados iniciales. [28]
animales no humanos
Los anfibios tienen microbiota en la piel. [29] Algunas especies son capaces de portar un hongo llamado Batrachochytrium dendrobatidis , que en otras puede causar una infección mortal quitridiomicosis dependiendo de su microbioma, resistiendo la colonización de patógenos o inhibiendo su crecimiento con péptidos cutáneos antimicrobianos. [30]
Los marsupiales recién nacidos nacen con tejidos inmunes histológicamente inmaduros y son incapaces de montar su propia defensa inmune específica. Por lo tanto, dependen en gran medida del sistema inmunológico de su madre [31] y de la leche [32] para su protección. La mayoría de los marsupiales tienen bolsas y su propia microbiota cambia a lo largo de las etapas reproductivas: estro, nacimiento/estro y posestro. [33] Se han identificado péptidos antimicrobianos en algunas bolsas y secreciones de la piel, que presumiblemente apoyan a los jóvenes en este momento vulnerable.
En los mamíferos, los herbívoros como el ganado dependen de su microbioma ruminal para convertir la celulosa en proteínas, ácidos grasos de cadena corta y gases. Los métodos de cultivo no pueden proporcionar información sobre todos los microorganismos presentes. Los estudios metagenómicos comparativos arrojaron el sorprendente resultado de que los bovinos individuales poseen estructuras comunitarias, fenotipos predichos y potenciales metabólicos marcadamente diferentes, [34] a pesar de que fueron alimentados con dietas idénticas, fueron alojados juntos y aparentemente eran funcionalmente idénticos en su utilización de la pared celular vegetal. recursos.
Los ratones se han convertido en el mamífero más estudiado en cuanto a sus microbiomas. La microbiota intestinal se ha estudiado en relación con las enfermedades alérgicas de las vías respiratorias, la obesidad, las enfermedades gastrointestinales y la diabetes. El cambio perinatal de la microbiota a través de dosis bajas de antibióticos puede tener efectos duraderos sobre la susceptibilidad futura a la enfermedad alérgica de las vías respiratorias. La frecuencia de ciertos subconjuntos de microbios se ha relacionado con la gravedad de la enfermedad. La presencia de microbios específicos en las primeras etapas de la vida posnatal instruye futuras respuestas inmunes. [35] [36] En ratones gnotobióticos, se descubrió que ciertas bacterias intestinales transmitían un fenotipo particular a ratones receptores libres de gérmenes, lo que promovía la acumulación de células T reguladoras del colon y cepas que modulaban la adiposidad del ratón y las concentraciones de metabolitos cecales. [37] Este enfoque combinatorio permite una comprensión a nivel de sistemas de las contribuciones microbianas a la biología humana. [38] Pero también se han estudiado otros tejidos mucoides como el pulmón y la vagina en relación con enfermedades como el asma, la alergia y la vaginosis. [39]
Los insectos tienen sus propios microbiomas. Por ejemplo, las hormigas cortadoras de hojas forman enormes colonias subterráneas que cosechan cientos de kilogramos de hojas cada año y no pueden digerir directamente la celulosa de las hojas. Mantienen jardines de hongos como principal fuente de alimento de la colonia. Si bien el hongo en sí no digiere la celulosa, una comunidad microbiana que contiene una diversidad de bacterias sí lo hace. El análisis del genoma de la población microbiana reveló muchos genes que desempeñan un papel en la digestión de la celulosa. El perfil de enzimas degradantes de carbohidratos previsto para este microbioma es similar al del rumen bovino, pero la composición de especies es casi completamente diferente. [40] La microbiota intestinal de la mosca de la fruta puede afectar la apariencia de su intestino, al afectar la tasa de renovación epitelial, el espaciamiento celular y la composición de los diferentes tipos de células en el epitelio. [41] Cuando la polilla Spodoptera exigua se infecta con baculovirus, los genes relacionados con el sistema inmunológico se regulan negativamente y la cantidad de su microbiota intestinal aumenta. [42] En el intestino de los dípteros, las células enteroendocrinas detectan los metabolitos derivados de la microbiota intestinal y coordinan las ramas antibacterianas, mecánicas y metabólicas de la respuesta inmune innata intestinal del huésped a la microbiota comensal. [43]
Los peces tienen sus propios microbiomas, incluida la especie de vida corta Nothobranchius furzeri (killis turquesa). La transferencia de la microbiota intestinal de los killis jóvenes a los killis de mediana edad extiende significativamente la esperanza de vida de los killis de mediana edad. [44]
Plantas
Recientemente se descubrió que el microbioma vegetal se origina a partir de la semilla. [46] Los microorganismos que se transmiten a través de la semilla migran hacia la plántula en desarrollo en una ruta específica en la que cierta comunidad se mueve hacia las hojas y otras hacia las raíces. [46] En el diagrama de la derecha, la microbiota que coloniza la rizosfera , ingresa a las raíces y coloniza la siguiente generación de tubérculos a través de los estolones , se visualiza en color rojo. Las bacterias presentes en el tubérculo madre , que pasan a través de los estolones y migran hacia la planta, así como hacia la siguiente generación de tubérculos, se muestran en azul. [45]
El suelo es el principal reservorio de bacterias que colonizan los tubérculos de patata.
Las bacterias se reclutan del suelo de forma más o menos independiente de la variedad de patata.
Las bacterias podrían colonizar los tubérculos predominantemente desde el interior de las plantas a través del estolón.
La microbiota bacteriana de los tubérculos de patata está formada por bacterias que se transmiten de una generación de tubérculos a la siguiente y bacterias reclutadas del suelo que colonizan las plantas de patata a través de la raíz. [45]
Las plantas son huéspedes atractivos para los microorganismos ya que proporcionan una variedad de nutrientes. Los microorganismos de las plantas pueden ser epífitas (que se encuentran en las plantas) o endófitos (que se encuentran dentro del tejido vegetal). [47] [48] Los oomicetos y los hongos , a través de una evolución convergente, han desarrollado una morfología similar y ocupan nichos ecológicos similares. Desarrollan hifas , estructuras filiformes que penetran en la célula huésped. En situaciones mutualistas , la planta a menudo intercambia azúcares hexosas por fosfato inorgánico del hongo simbionte. Se especula que estas asociaciones tan antiguas ayudaron a las plantas cuando colonizaron la tierra por primera vez. [17] [49] Las bacterias promotoras del crecimiento vegetal (PGPB) proporcionan a la planta servicios esenciales como la fijación de nitrógeno , la solubilización de minerales como el fósforo, la síntesis de hormonas vegetales , la mejora directa de la absorción de minerales y la protección contra patógenos. [50] [51] Los PGPB pueden proteger a las plantas de los patógenos compitiendo con el patógeno por un nicho ecológico o un sustrato, produciendo aleloquímicos inhibidores o induciendo resistencia sistémica en las plantas hospedantes al patógeno [19]
Investigación
La relación simbiótica entre un huésped y su microbiota está bajo investigación de laboratorio para determinar cómo puede moldear el sistema inmunológico de los mamíferos. [52] [53] En muchos animales, el sistema inmunológico y la microbiota pueden participar en "interferencias" mediante el intercambio de señales químicas, lo que puede permitir que la microbiota influya en la reactividad y la focalización inmune. [54] Las bacterias pueden transmitirse de madre a hijo mediante contacto directo y después del nacimiento . [55] A medida que se establece el microbioma infantil, las bacterias comensales pueblan rápidamente el intestino, lo que provoca una variedad de respuestas inmunes y "programa" el sistema inmunológico con efectos duraderos. [54] Las bacterias pueden estimular el tejido linfoide asociado con la mucosa intestinal, lo que permite que el tejido produzca anticuerpos contra patógenos que pueden ingresar al intestino. [54]
El microbioma humano puede desempeñar un papel en la activación de receptores tipo peaje en los intestinos, un tipo de receptor de reconocimiento de patrones que las células huésped utilizan para reconocer peligros y reparar daños. Los patógenos pueden influir en esta coexistencia y provocar una desregulación inmunitaria que incluye susceptibilidad a enfermedades, mecanismos de inflamación , tolerancia inmunitaria y enfermedades autoinmunes . [56] [57]
Coevolución de la microbiota
Los organismos evolucionan dentro de los ecosistemas de modo que el cambio de un organismo afecta el cambio de los demás. La teoría de la evolución del hologenoma propone que un objeto de selección natural no es el organismo individual, sino el organismo junto con sus organismos asociados, incluidas sus comunidades microbianas.
Los arrecifes de coral . La teoría del hologenoma se originó en estudios sobre los arrecifes de coral. [58] Los arrecifes de coral son las estructuras más grandes creadas por organismos vivos y contienen comunidades microbianas abundantes y altamente complejas. En las últimas décadas se han producido importantes disminuciones en las poblaciones de coral. El cambio climático , la contaminación del agua y la sobrepesca son tres factores de estrés que, según se ha descrito, conducen a la susceptibilidad a las enfermedades. Se han descrito más de veinte enfermedades diferentes de los corales, pero de ellas, sólo en unas pocas se han aislado y caracterizado sus agentes causantes. El blanqueamiento de los corales es la más grave de estas enfermedades. En el Mar Mediterráneo, el blanqueamiento de Oculina patagonica se describió por primera vez en 1994 y poco después se determinó que se debía a una infección por Vibrio shiloi. De 1994 a 2002, se produjo cada verano un blanqueamiento bacteriano de O. patagonica en el Mediterráneo oriental. Sin embargo, sorprendentemente, después de 2003, O. patagonica en el Mediterráneo oriental se ha vuelto resistente a la infección por V. shiloi , aunque otras enfermedades todavía causan blanqueamiento. La sorpresa surge del conocimiento de que los corales viven mucho tiempo, con una esperanza de vida del orden de décadas, [59] y no tienen sistemas inmunológicos adaptativos . [ cita necesaria ] Sus sistemas inmunológicos innatos no producen anticuerpos y aparentemente no deberían poder responder a nuevos desafíos, excepto en escalas de tiempo evolutivas. [ cita necesaria ]
El enigma de cómo los corales lograron adquirir resistencia a un patógeno específico llevó a una propuesta de 2007 de que existe una relación dinámica entre los corales y sus comunidades microbianas simbióticas. Se cree que al alterar su composición, el holobionte puede adaptarse a las condiciones ambientales cambiantes mucho más rápidamente que mediante mutación y selección genética únicamente. La extrapolación de esta hipótesis a otros organismos, incluidas plantas y animales superiores, llevó a la propuesta de la teoría de la evolución del hologenoma. [58]
En 2007, [actualizar]la teoría del hologenoma todavía estaba en debate. [60]
Una crítica importante ha sido la afirmación de que V. shiloi fue identificado erróneamente como el agente causante del blanqueamiento de corales, y que su presencia en O. patagonica blanqueada fue simplemente la de una colonización oportunista. [61] Si esto es cierto, la observación básica que conduce a la teoría sería inválida. La teoría ha ganado una popularidad significativa como forma de explicar cambios rápidos en la adaptación que de otra manera no pueden explicarse mediante mecanismos tradicionales de selección natural. Dentro de la teoría del hologenoma, el holobionte no sólo se ha convertido en la unidad principal de la selección natural sino también en el resultado de otro paso de integración que también se observa a nivel celular ( simbiogénesis , endosimbiosis ) y genómico. [7]
Métodos de búsqueda
Secuenciación de amplicones dirigida
La secuenciación de amplicones dirigida se basa en tener algunas expectativas sobre la composición de la comunidad que se está estudiando. En la secuenciación de amplicones objetivo, se selecciona un marcador filogenéticamente informativo para la secuenciación. Un marcador de este tipo debería estar presente idealmente en todos los organismos esperados. También debería evolucionar de tal manera que se conserve lo suficiente como para que los cebadores puedan apuntar a genes de una amplia gama de organismos y, al mismo tiempo, evolucionen lo suficientemente rápido como para permitir una resolución más fina a nivel taxonómico. Un marcador común para los estudios del microbioma humano es el gen del ARNr 16S bacteriano ( es decir, "ADNr 16S", la secuencia de ADN que codifica la molécula de ARN ribosomal). [62] Dado que los ribosomas están presentes en todos los organismos vivos, el uso de 16S rDNA permite amplificar el ADN de muchos más organismos que si se usara otro marcador. El gen 16S rRNA contiene regiones de evolución lenta y 9 regiones de evolución rápida, también conocidas como regiones hipervariables (HVR); [63] el primero se puede utilizar para diseñar cebadores amplios, mientras que el segundo permite una distinción taxonómica más fina. Sin embargo, la resolución a nivel de especie normalmente no es posible utilizando el ADNr 16S. La selección del cebador es un paso importante, ya que cualquier cosa a la que el cebador no pueda dirigirse no se amplificará y, por lo tanto, no se detectará; además, se pueden seleccionar diferentes conjuntos de cebadores para amplificar diferentes HVR en el gen, o pares de ellos. La elección adecuada de qué HVR amplificar debe realizarse de acuerdo con los grupos taxonómicos de interés, ya que se ha demostrado que diferentes regiones objetivo influyen en la clasificación taxonómica. [64]
Los estudios específicos de comunidades eucariotas y virales son limitados [65] y están sujetos al desafío de excluir el ADN del huésped de la amplificación y a la reducción de la biomasa eucariota y viral en el microbioma humano. [66]
Luego se infieren relaciones filogenéticas entre las secuencias. Debido a la complejidad de los datos, las medidas de distancia, como las distancias UniFrac , generalmente se definen entre muestras de microbioma y se llevan a cabo métodos multivariados posteriores en las matrices de distancia. Un punto importante es que la escala de datos es extensa y se deben adoptar enfoques adicionales para identificar patrones a partir de la información disponible. Las herramientas utilizadas para analizar los datos incluyen VAMPS, [67] QIIME , [68] mothur [69] y DADA2 [70] o UNOISE3 [71] para eliminar ruido.
Secuenciación metagenómica
La metagenómica también se utiliza ampliamente para estudiar comunidades microbianas. [72] [73] [74] En la secuenciación metagenómica, el ADN se recupera directamente de muestras ambientales de manera no específica con el objetivo de obtener una muestra imparcial de todos los genes de todos los miembros de la comunidad. Estudios recientes utilizan la secuenciación de Sanger o pirosecuenciación para recuperar las secuencias de las lecturas. [75] Las lecturas luego se pueden ensamblar en contigs . Para determinar la identidad filogenética de una secuencia, se compara con secuencias del genoma completo disponibles utilizando métodos como BLAST . Un inconveniente de este enfoque es que muchos miembros de las comunidades microbianas no tienen un genoma secuenciado representativo, pero esto también se aplica a la secuenciación del amplicón de ARNr 16S y es un problema fundamental. [62] Con la secuenciación escopeta, se puede resolver teniendo una alta cobertura (50-100x) del genoma desconocido, realizando efectivamente un ensamblaje del genoma de novo . Tan pronto como esté disponible el genoma completo de un organismo desconocido, se podrá comparar filogenéticamente y colocar el organismo en su lugar en el árbol de la vida , creando nuevos taxones . Un enfoque emergente es combinar la secuenciación rápida con datos de ligadura de proximidad ( Hi-C ) para ensamblar genomas microbianos completos sin cultivo. [76]
A pesar de que la metagenómica está limitada por la disponibilidad de secuencias de referencia, una ventaja significativa de la metagenómica sobre la secuenciación de amplicones dirigida es que los datos de la metagenómica pueden dilucidar el potencial funcional del ADN comunitario. [77] [78] Los estudios genéticos específicos no pueden hacer esto ya que solo revelan la relación filogenética entre el mismo gen de diferentes organismos. El análisis funcional se realiza comparando las secuencias recuperadas con bases de datos de anotaciones metagenómicas como KEGG . Las rutas metabólicas en las que participan estos genes se pueden predecir con herramientas como MG-RAST, [79] CAMERA [80] e IMG/M . [81]
Enfoques basados en ARN y proteínas.
Se han realizado estudios de metatranscriptómica para estudiar la expresión génica de comunidades microbianas mediante métodos como la pirosecuenciación del ARN extraído. [82] Los estudios basados en la estructura también han identificado ARN no codificantes (ARNnc), como las ribozimas de la microbiota. [83] La metaproteómica es un enfoque que estudia las proteínas expresadas por la microbiota, dando una idea de su potencial funcional. [84]
Proyectos
El Proyecto Microbioma Humano lanzado en 2008 fue una iniciativa de los Institutos Nacionales de Salud de los Estados Unidos para identificar y caracterizar microorganismos que se encuentran tanto en humanos sanos como enfermos. [85] El proyecto de cinco años, mejor caracterizado como un estudio de viabilidad con un presupuesto de 115 millones de dólares, probó cómo los cambios en el microbioma humano se asocian con la salud o la enfermedad humana. [85]
El Proyecto Microbioma Terrestre (EMP) es una iniciativa para recolectar muestras naturales y analizar la comunidad microbiana en todo el mundo. Los microbios son muy abundantes, diversos y tienen un papel importante en el sistema ecológico. Sin embargo, en 2010 [update], se estimó que el esfuerzo total global de secuenciación del ADN ambiental había producido menos del 1 por ciento del ADN total encontrado en un litro de agua de mar o un gramo de suelo, [86] y las interacciones específicas entre microbios se desconocen en gran medida. . El EMP tiene como objetivo procesar hasta 200.000 muestras en diferentes biomas, generando una base de datos completa de microbios en la Tierra para caracterizar ambientes y ecosistemas por composición e interacción microbiana. Utilizando estos datos, se pueden proponer y probar nuevas teorías ecológicas y evolutivas. [87]
Microbiota intestinal y diabetes tipo 2
La microbiota intestinal es muy importante para la salud del huésped porque desempeña un papel en la degradación de polisacáridos no digeribles (fermentación de almidón resistente, oligosacáridos, inulina), fortaleciendo la integridad intestinal o dando forma al epitelio intestinal, recolectando energía, protegiendo contra patógenos y regulando el huésped. inmunidad. [88] [89]
Varios estudios demostraron que la composición bacteriana intestinal en pacientes diabéticos se altera con niveles elevados de Lactobacillus gasseri , Streptococcus mutans y miembros de Clostridiales, con una disminución de bacterias productoras de butirato como Roseburia intestinalis y Faecalibacterium prausnitzii. [90] [91] Esta alteración se debe a muchos factores como el abuso de antibióticos, la dieta y la edad .
La disminución en la producción de butirato se asocia con defectos en la permeabilidad intestinal, lo que podría provocar endotoxemia , que es el aumento del nivel de lipopolisacáridos circulantes de la pared de las células bacterianas gramnegativas. Se ha encontrado que la endotoxemia está asociada con el desarrollo de resistencia a la insulina. [90]
Además, la producción de butirato afecta el nivel de serotonina. [90] El nivel elevado de serotonina contribuye a la obesidad, que se sabe que es un factor de riesgo para el desarrollo de diabetes.
Desarrollo de la microbiota intestinal y antibióticos.
La colonización de la microbiota intestinal humana puede comenzar ya antes del nacimiento. [92] Existen múltiples factores en el medio ambiente que afectan el desarrollo de la microbiota, siendo el modo de nacimiento uno de los más impactantes. [93]
Otro factor que se ha observado que causa grandes cambios en la microbiota intestinal, particularmente en niños, es el uso de antibióticos, lo que se asocia con problemas de salud como un IMC más alto, [94] [95] y un mayor riesgo de enfermedades metabólicas como obesidad. [96] En los bebés se observó que la amoxicilina y los macrólidos causan cambios significativos en la microbiota intestinal caracterizados por un cambio en las clases bacterianas Bifidobacteria, Enterobacteria y Clostridia. [97] Un solo ciclo de antibióticos en adultos provoca cambios en la microbiota bacteriana y fúngica, con cambios aún más persistentes en las comunidades fúngicas. [98] Las bacterias y los hongos viven juntos en el intestino y lo más probable es que exista una competencia por las fuentes de nutrientes presentes. [99] [100] Seelbinder y cols . descubrieron que las bacterias comensales en el intestino regulan el crecimiento y la patogenicidad de Candida albicans mediante sus metabolitos, particularmente propionato, ácido acético y 5-dodecenoato. [98] Candida se ha asociado previamente con la EII [101] y además se ha observado que aumenta en los que no responden a un fármaco biológico, infliximab, administrado a pacientes con EII grave. [102] El propionato y el ácido acético son ácidos grasos de cadena corta (AGCC) que se ha observado que son beneficiosos para la salud de la microbiota intestinal. [103] [104] [105] Cuando los antibióticos afectan el crecimiento de bacterias en el intestino, puede haber un crecimiento excesivo de ciertos hongos, que pueden ser patógenos si no se regulan. [98]
Problemas de privacidad
El ADN microbiano que habita en el cuerpo humano de una persona puede identificarla de forma única. La privacidad de una persona puede verse comprometida si la persona donó de forma anónima datos de ADN de microbios. Su condición médica y su identidad podrían revelarse. [106] [107] [108]
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