Armillaria gallica ( sinónimo de A. bulbosa y A. lutea ) es una especie de hongo de miel de la familia Physalacriaceae del orden Agaricales . La especie es un hongo de descomposición de la madera común y ecológicamente importante que puede vivir como un saprobio o como un parásito oportunista en árboles debilitados para causar pudrición de la raíz o. Se encuentra en regiones templadas de Asia, América del Norte y Europa. La especie forma cuerpos fructíferos individualmente o en grupos en el suelo o la madera podrida. El hongo se ha introducido inadvertidamenteen Sudáfrica. Armillaria gallica ha tenido una taxonomía confusa, debido en parte a las dificultades históricas encontradas para distinguir entre especies de Armillaria similares. El hongo recibió atención internacional a principios de la década de 1990 cuando se informó que una colonia individual que vivía en un bosque de Michigan cubría un área de 15 hectáreas (37 acres), pesaba al menos 9,5 toneladas (9500 kg; 21 000 lb) y tenía 1500 años. Este individuo es conocido popularmente como el "hongo gigantesco" y es una atracción turística e inspiración para un festival anual con temática de hongos en Crystal Falls . Estudios recientes han revisado la edad del hongo a 2500 años y su tamaño a aproximadamente 400 toneladas (400 000 kg; 880 000 lb), cuatro veces la estimación original. [1]
Armillaria gallica es un hongo en gran parte subterráneo, y produce cuerpos fructíferos de hasta unos 10 cm (3,9 pulgadas) de diámetro, de color marrón amarillento y cubiertos de pequeñas escamas. En la parte inferior de los sombreros hay láminas que son de color blanco a cremoso o naranja pálido. El tallo puede tener hasta 10 cm (3,9 pulgadas) de largo, con un anillo de telaraña blanca que divide el color del tallo en naranja pálido a marrón arriba y de color más claro abajo. El hongo puede desarrollar un extenso sistema de estructuras subterráneas similares a raíces, llamadas rizomorfos , que lo ayudan a descomponer eficientemente la madera muerta en bosques templados de hoja ancha y mixtos . Ha sido objeto de considerable investigación científica debido a su importancia como patógeno vegetal , su capacidad de bioluminiscencia , su ciclo de vida inusual y su capacidad para formar colonias grandes y de larga duración .
La confusión ha rodeado la nomenclatura y taxonomía de la especie ahora conocida como Armillaria gallica , paralela a la que rodea al género Armillaria . [3] Hasta la década de 1970 se creía que la especie tipo , Armillaria mellea , era una especie pleiomórfica con una amplia distribución, patogenicidad variable y uno de los rangos de hospedadores más amplios conocidos para los hongos. [4] En 1973, Veikko Hintikka informó sobre una técnica para distinguir entre especies de Armillaria cultivándolas juntas como aislamientos de esporas individuales en placas de Petri y observando cambios en la morfología de los cultivos. [5] Utilizando una técnica similar, Kari Korhonen demostró en 1978 que el complejo de especies europeas Armillaria mellea podía separarse en cinco especies reproductivamente aisladas, a las que llamó "Especies Biológicas Europeas" (EBS) A a E. [6] Casi al mismo tiempo, se demostró que la A. mellea norteamericana estaba formada por diez especies diferentes (Especies Biológicas Norteamericanas, o NABS I a X); [7] Poco después se demostró que NABS VII era la misma especie que EBS E. [8] Debido a que varios grupos de investigación habían trabajado con esta especie ampliamente distribuida, se le asignaron varios nombres diferentes.
La especie que Korhonen llamó EBS B fue nombrada A. bulbosa por Helga Marxmüller en 1982, [9] ya que se pensaba que era equivalente a Armillaria mellea var. bulbosa , descrita por primera vez por Jean Baptiste Barla (Joseph Barla) en 1887, [10] y luego elevada a categoría de especie por Josef Velenovský en 1927. [11] En 1973, el micólogo francés Henri Romagnesi , sin saber de la publicación de Velenovský, publicó una descripción de la especie que llamó Armillariella bulbosa , basada en especímenes que había encontrado cerca de Compiègne y Saint-Sauveur-le-Vicomte en Francia. Más tarde se demostró que estos especímenes eran la misma especie que la EBS E de Korhonen; más tarde se determinó que EBS B era A. cepistipes . [12] Por lo tanto, el nombre A. bulbosa fue un nombre mal aplicado para EBS E. En 1987, Romagnesi y Marxmüller renombraron EBS E a Armillaria gallica . [13] Otro sinónimo , A. lutea , había sido descrito originalmente por Claude Casimir Gillet en 1874, [14] y propuesto como nombre para EBS E. [15] [16] Aunque el nombre tuvo prioridad debido a su fecha de publicación temprana, fue rechazado como un nomen ambiguum debido a la falta de evidencia de apoyo para identificar el hongo, incluyendo un espécimen, localidad tipo y notas de colección incompletas. [12] A. inflata (Velenovský, 1920) puede representar otro sinónimo, pero los especímenes tipo no fueron preservados, por lo que se considera un nombre dudoso ( nomen dubium ). [17] A partir de 2010, tanto el Index Fungorum como MycoBank consideran a Armillaria gallica Marxm. & Romagn. como el nombre actual, con A. bulbosa y A. lutea como sinónimos. [18] [19]
El análisis filogenético de las especies de Armillaria de América del Norte basado en el análisis de datos de polimorfismo de longitud de fragmentos amplificados sugiere que A. gallica está más estrechamente relacionada con A. sinapina , A. cepistipes y A. calvescens . [2] Estos resultados son similares a los informados en 1992 que compararon secuencias de ADN ribosómico nuclear . [20]
El epíteto específico gallica es la palabra latina para "francés" (de Gallia , "Galia"), [21] y se refiere a la localidad tipo . [22] El nombre anterior bulbosa es la palabra latina para "bulboso, con bulbos" (de bulbus y el sufijo -osa ) . [21] [22] Armillaria se deriva del latín armilla , o "brazalete". [23]
Los cuerpos fructíferos de Armillaria gallica tienen sombreros de 2,5 a 9,5 cm (1,0 a 3,7 pulgadas) de ancho y, según su edad, pueden tener una forma que va desde cónica a convexa o aplanada. Los sombreros son de color amarillo parduzco a marrón cuando están húmedos, a menudo con un centro de color más oscuro; el color tiende a desvanecerse al secarse. La superficie del sombrero está cubierta de fibras delgadas (del mismo color que el sombrero) que son erectas o inclinadas hacia arriba.
Cuando los cuerpos fructíferos son jóvenes, la parte inferior de los sombreros tiene una capa algodonosa de tejido que se extiende desde el borde del sombrero hasta el tallo (un velo parcial ) que sirve para proteger las branquias en desarrollo . A medida que el sombrero crece en tamaño, la membrana finalmente se separa del sombrero para exponer las branquias. Las branquias tienen una unión adnata (adherida de forma cuadrada) a algo decurrente (que se extiende a lo largo del tallo) al tallo. Inicialmente son blancas, pero envejecen hasta un color naranja cremoso o pálido cubierto de manchas de color óxido. El tallo mide 4–10 cm (1,6–3,9 pulgadas) de largo y 0,6–1,8 cm (0,24–0,71 pulgadas) de grosor, y casi tiene forma de maza con la base de hasta 1,3–2,7 cm (0,5–1,1 pulgadas) de grosor. Por encima del nivel del anillo , el tallo es de color naranja pálido a marrón, mientras que por debajo es blanquecino o rosa pálido, volviéndose marrón grisáceo en la base. El anillo se encuentra a unos 0,4–0,9 cm (0,16–0,35 pulgadas) por debajo del nivel del sombrero y puede estar cubierto de micelios algodonosos lanosos de color amarillento a marrón pálido . La base del tallo está unida a rizomorfos , estructuras negras similares a raíces de 1–3 mm de diámetro. Si bien la función principal de los micelios subterráneos es absorber nutrientes del suelo, los rizomorfos cumplen una función más exploratoria, para localizar nuevas bases de alimentos. [24] [25]
Cuando las esporas se ven en depósito, como con una impresión de esporas , aparecen blanquecinas. Tienen una forma elipsoide u oblonga, generalmente contienen una gota de aceite y tienen dimensiones de 7-8,5 por 5-6 μm . Las células portadoras de esporas, los basidios , tienen forma de maza, cuatro esporas (raramente dos esporas) y miden 32-43 por 7-8,7 μm. [26] Otras células presentes en el himenio fértil incluyen los queilocistidios ( cistidios presentes en el borde de una branquia), que tienen forma de maza, son aproximadamente cilíndricos y miden 15-25 por 5,0-12 μm. Los cistidios también están presentes en el tallo (llamados caulocistidios) y tienen forma de maza amplia, midiendo 20-55 por 11-23 μm. [27] La cutícula del sombrero está formada por hifas que están entrelazadas irregularmente y se proyectan hacia arriba para formar las escamas que se ven en la superficie. Las hifas que forman las escamas superficiales miden típicamente entre 26 y 88 μm de largo por 11 a 27 μm de espesor y pueden estar cubiertas con una costra de pigmento . Las conexiones de pinza están presentes en las hifas de la mayoría de los tejidos. [26]
Al igual que todas las especies de Armillaria , A. gallica se considera comestible . Se recomienda cocinarla bien, ya que el hongo crudo tiene un sabor acre cuando está fresco o poco cocido. [24] Un autor aconseja consumir solo una pequeña porción al principio, ya que algunas personas pueden experimentar malestar estomacal. [28] El sabor se describe como "suave a amargo" y el olor "dulce", [29] o que recuerda al queso camembert . [27]
Armillaria calvescens es bastante similar en apariencia, y solo se puede distinguir de manera confiable de A. gallica observando características microscópicas. A. calvescens tiene una distribución más septentrional, y en América del Norte, rara vez se encuentra al sur de los Grandes Lagos . [29] A. mellea tiene un tallo más delgado que A. gallica , pero se puede distinguir de manera más definitiva por la ausencia de abrazaderas en la base de los basidios. [30] De manera similar, A. cepistipes y A. gallica son virtualmente idénticas en apariencia (especialmente los cuerpos fructíferos más viejos), y se identifican por diferencias en la distribución geográfica, el rango de hospedadores y las características microscópicas. Se han desarrollado métodos moleculares para discriminar entre las dos especies comparando secuencias de ADN en el gen que codifica el factor de elongación de la traducción 1-alfa . [27]
Armillaria gallica puede producir metabolitos que contienen ciclobutano como el arnamiol, [31] un producto natural que se clasifica como un éster arílico sesquiterpenoide . [32] Aunque la función específica del arnamiol no se conoce definitivamente, se cree que sustancias químicas similares presentes en otras especies de Armillaria desempeñan un papel en la inhibición del crecimiento de bacterias u hongos antagonistas, o en la muerte de células de la planta huésped antes de la infección. [33]
Se sabe que los micelios (pero no los cuerpos fructíferos ) de Armillaria gallica son bioluminiscentes . Los experimentos han demostrado que la intensidad de la luminiscencia aumenta cuando los micelios se alteran durante el crecimiento o cuando se exponen a luz fluorescente. [34] La bioluminiscencia es causada por la acción de las luciferasas , enzimas que producen luz mediante la oxidación de una luciferina (un pigmento ). [35] El propósito biológico de la bioluminiscencia en los hongos no se conoce definitivamente, aunque se han sugerido varias hipótesis: puede ayudar a atraer insectos para ayudar con la dispersión de esporas, [36] puede ser un subproducto de otras funciones bioquímicas, [37] o puede ayudar a disuadir a los heterótrofos que podrían consumir el hongo. [36]
Los investigadores informaron haber encontrado Armillaria gallica en la península superior de Michigan a principios de la década de 1990, durante un proyecto de investigación no relacionado para estudiar los posibles efectos biológicos de las estaciones de radio de frecuencia extremadamente baja , que se estaban investigando como un medio para comunicarse con submarinos sumergidos. En una masa forestal en particular, se habían talado robles infectados con Armillaria y se habían dejado pudrir sus tocones en el campo. Más tarde, cuando se plantaron pinos rojos en el mismo lugar, las plántulas murieron a causa del hongo, identificado como A. gallica (entonces conocido como A. bulbosa ). Utilizando genética molecular , determinaron que el micelio subterráneo de una colonia de hongos individual cubría 15 ha (37 acres), con un peso de más de 9.500 kilogramos (21.000 lb), con una edad estimada de 1.500 años. [38] [39] El análisis utilizó polimorfismo de longitud de fragmentos de restricción (RFLP) y amplificación aleatoria de ADN polimórfico (RAPD) para examinar aislamientos recolectados de cuerpos fructíferos y rizomorfos (agregaciones subterráneas de células fúngicas que se asemejan a raíces de plantas) a lo largo de transectos de 1 kilómetro (0,6 mi) en el bosque. El área de 15 hectáreas produjo aislamientos que tenían alelos de tipo de apareamiento idénticos y patrones de fragmentos de restricción de ADN mitocondrial ; este grado de similitud genética indicó que todas las muestras se derivaron de un solo individuo genético, o clon , que había alcanzado su tamaño a través del crecimiento vegetativo . En su conclusión, los autores señalaron: "Este es el primer informe que estima el tamaño mínimo, la masa y la edad de un individuo fúngico definido de manera inequívoca. Aunque el número de observaciones para plantas y animales es mucho mayor, los miembros del reino fúngico ahora deberían reconocerse como entre los organismos más antiguos y más grandes de la Tierra". [40] Después de la publicación del artículo en Nature , los principales medios de comunicación de todo el mundo visitaron el lugar donde se encontraron los especímenes; como resultado de esta publicidad, el individuo adquirió el nombre común de "hongo gigantesco". [39] Posteriormente hubo un debate académico sobre si el hongo calificaba para ser considerado en la misma categoría que otros organismos grandes como la ballena azul o la secuoya gigante . [41]
Desde entonces, el hongo se ha convertido en una atracción turística popular en Michigan y ha inspirado un "Festival de hongos gigantes" que se celebra anualmente en agosto en Crystal Falls . [42] El organismo fue el tema de una lista de los diez mejores del Late Show en Late Night with David Letterman , [43] y una campaña publicitaria de la empresa de alquiler U-Haul . [39]
El ciclo de vida de A. gallica incluye dos eventos de diploidización - haploidización . El primero de ellos es el proceso habitual de fusión celular (formación de un diploide) seguido de meiosis durante la formación de basidiosporas haploides . [44] El segundo evento es más críptico y ocurre antes de la formación del cuerpo fructífero. En la mayoría de los hongos basidiomicetos , las hifas de tipos de apareamiento compatibles se fusionarán para formar una etapa binucleada o dicariótica ; esta etapa no se observa en las especies de Armillaria , que tienen células que son en su mayoría monocariotas y diploides. Los análisis genéticos sugieren que los micelios dicarióticos experimentan un evento de haploidización adicional antes de la formación del cuerpo fructífero para crear un mosaico genético . [45] Estos eventos de haploidización regulares y repetidos dan como resultado una mayor diversidad genética , lo que ayuda al hongo a adaptarse a cambios desfavorables en las condiciones ambientales, como la sequía. [46] [47] [48]
La tasa de crecimiento de los rizomorfos de A. gallica es de entre 0,3 y 0,6 m (1,0 y 2,0 pies) por año. [49] Los estudios genéticos poblacionales del hongo realizados en la década de 1990 demostraron que los individuos genéticos crecen mitóticamente desde un único punto de origen para eventualmente ocupar territorios que pueden incluir muchos sistemas de raíces adyacentes en grandes áreas (varias hectáreas ) de suelo forestal. [40] [50] [51] Con base en las bajas tasas de mutación observadas en individuos grandes y de larga vida, A. gallica parece tener un genoma especialmente estable . [52] También se ha planteado la hipótesis de que la estabilidad genética puede ser el resultado de depósitos miceliales autorrenovables de núcleos con propiedades similares a las de las células madre . [53]
Se han propuesto mecanismos específicos de crecimiento somático para explicar cómo especies como A. gallica mantienen bajo control las mutaciones somáticas , promoviendo así su longevidad . [54] El elemento común de estos mecanismos es la división celular asimétrica en la que se mantiene un grupo de células que se dividen con poca frecuencia y, por lo tanto, son menos propensas a errores de replicación que conducen a mutaciones . En el frente de crecimiento somático de A. gallica, se propuso que la tasa de mutación se mantuviera baja mediante células que se dividen con poca frecuencia, pero que dan lugar a células detrás del frente de crecimiento que se dividen rápidamente, promoviendo así el crecimiento del tejido aunque a expensas de una mayor tasa de mutación. [54]
Armillaria gallica normalmente se puede encontrar en el suelo, pero a veces en tocones y troncos. [55] Los hongos que parecen ser terrestres están adheridos a las raíces de las plantas debajo de la superficie. [29] Está ampliamente distribuida y se ha recolectado en América del Norte, Europa, [28] y Asia (China, [56] Irán, [57] y Japón [58] ). La especie también se ha encontrado en la provincia del Cabo Occidental de Sudáfrica, donde se cree que se introdujo a partir de plantas en macetas importadas de Europa durante la colonización temprana de Ciudad del Cabo. [59] En Escandinavia, está ausente en áreas con climas muy fríos, como Finlandia o Noruega, pero se encuentra en el sur de Suecia. Se cree que es la especie de Armillaria de baja altitud más prevalente en Gran Bretaña y Francia. Los límites superiores de su altitud varían según la región. En el Macizo Central francés , se encuentra hasta 1.100 m (3.600 pies), mientras que en Baviera, que tiene un clima más continental , el límite superior de distribución alcanza los 600 m (2.000 pies). [60] En los bosques serbios , es la Armillaria más común entre elevaciones de 70 a 1.450 m (230 a 4.760 pies). [61] Los estudios de campo sugieren que A. gallica prefiere sitios con bajo contenido de materia orgánica y pH del suelo altos . [62] [63]
En América del Norte, es común al este de las Montañas Rocosas , pero raro en el noroeste del Pacífico . [64] En California, donde está ampliamente distribuido, el hongo se encuentra en una variedad de comunidades vegetales , incluyendo álamos, bosques de robles costeros, abetos de Douglas , coníferas mixtas de Klamath , maderas duras de montaña, maderas duras de montaña-coníferas, ribereños de montaña , secuoyas, coníferas mixtas de Sierra, bosques de robles de valle , ribereños de valles y estribaciones, y abetos blancos . [65] Se encontró que era la especie de Armillaria más común en bosques de maderas duras y robles mixtos en el oeste de Massachusetts . [66]
Un estudio chino publicado en 2001 utilizó la técnica de biología molecular polimorfismo de longitud de fragmentos de restricción para analizar las diferencias en la secuencia de ADN entre 23 especímenes de A. gallica recolectados del hemisferio norte. Los resultados sugieren que, según los patrones de polimorfismo de longitud de fragmentos de restricción observados, existen cuatro subpoblaciones globales de A. gallica : los linajes geográficos chino, europeo, norteamericano-chino y norteamericano-europeo . [67] Un estudio de 2007 sobre la distribución china nororiental y sudoccidental de Armillaria , utilizando la morfología del cuerpo fructífero y del cultivo puro, concluyó que existen varias especies sin nombre (especies biológicas chinas C, F, H, J y L) que son similares a la A. gallica común . [56]
Armillaria gallica es un patógeno más débil que sus parientes A. mellea o A. solidipes , y se considera un parásito secundario: normalmente inicia la infección solo después de que las defensas del huésped se han debilitado por la defoliación de insectos, la sequía o la infección por otro hongo. [68] La infección por hongos puede provocar podredumbre de la raíz o podredumbre del tallo . [69] A medida que los árboles enfermos mueren, la madera se seca, lo que aumenta la posibilidad de incendiarse después de ser alcanzado por un rayo. El incendio forestal resultante puede, a su vez, matar a las especies que mataron a los árboles. [70] Las plantas que están bajo estrés hídrico causado por suelos secos o anegamiento son más susceptibles a la infección por A. gallica . [71] Se ha demostrado que es una de varias especies de Armillaria responsables de la mortalidad generalizada de robles en los Ozarks de Arkansas . [72] También se ha demostrado que el hongo infecta a Daylily en Carolina del Sur , [73] arándanos altos del norte ( Vaccinium corymbosum ) en Italia [74] [75] y viñedos ( especies de Vitis ) de Rías Baixas en el noroeste de España. La última infestación "puede estar relacionada con el hecho de que los viñedos de los que se aislaron estaban ubicados en sitios forestales talados". [76] Cuando A. solidipes y A. gallica coexisten en el mismo bosque, la infección de los sistemas de raíces por A. gallica puede reducir el daño o prevenir la infección por A. solidipes . [77]
Armillaria gallica puede desarrollar un extenso sistema subterráneo de rizomorfos, que le ayuda a competir con otros hongos por los recursos o a atacar a los árboles debilitados por otros hongos. Un estudio de campo en un antiguo bosque de frondosas en Inglaterra mostró que de cinco especies de Armillaria presentes en el bosque, A. gallica fue consistentemente la primera en colonizar tocones de árboles que habían sido talados el año anterior. [49] La geometría fractal se ha utilizado para modelar los patrones de ramificación de las hifas de varias especies de Armillaria . En comparación con una especie fuertemente patógena como A. solidipes , A. gallica tiene un patrón de ramificación relativamente escaso que se cree que es "coherente con una estrategia de forrajeo en la que se pueden encontrar bases de alimentos aceptables a cualquier distancia, y que favorece una distribución amplia y divisiva del inóculo potencial". [25] Debido a que los rizomorfos forman redes regulares , se han empleado conceptos matemáticos de la teoría de grafos para describir el crecimiento de los hongos e interpretar las estrategias ecológicas, lo que sugiere que los patrones específicos de unión de redes permiten al hongo "responder de manera oportunista a entornos que cambian espacial y temporalmente". [78]
Armillaria gallica puede ser parasitada por otra flora del suelo . Varias especies del hongo Trichoderma , incluyendo Trichoderma polysporum , T. harzianum y T. viride , son capaces de atacar y penetrar el tejido externo de los rizomorfos de A. gallica y parasitar las hifas internas. Los rizomorfos infectados quedan desprovistos de hifas vivas aproximadamente una semana después de la infección inicial. [79] Entoloma abortivum es otro hongo que puede vivir como parásito en A. gallica . Los cuerpos fructíferos malformados de color gris blanquecino que pueden resultar se deben a que las hifas de E. abortivum penetran en el hongo y alteran su desarrollo normal. [80]
