En este equipo formó parte de la «segunda delantera histórica» del club, la cual encabezaba junto a Iriondo, Venancio, Panizo y Gaínza.

[14]​ También solía ir a entrenar todos los días con su hermano Tomás al campo del Apurtuarte, en Erandio.

[13]​ Aparte de Tomás, su mayor ídolo era Isidro Lángara, profílico goleador del Oviedo que además compartió vestuario con su hermano.

[13]​ Al año siguiente se retomaron las ligas nacionales, suspendidas años atrás por la guerra, y Zarra debutó en la Segunda División de España con el Erandio; marcó diez goles en trece partidos.

[20]​ El club rojiblanco se fijó inmediatamente en la joven promesa de Erandio y, en la temporada 1940-41, lo incorporó a su plantilla.

Zarra fue el autor de los dos tantos marcados por parte del conjunto vasco, que a su vez significaron su estreno como goleador en la máxima categoría del fútbol español; su primer tanto en Primera División lo logró a los diecisiete minutos de haber debutado.

[19]​[21]​ Sin embargo, su primer año no fue sencillo, pues tuvo que disputarse la titularidad con el veterano Unamuno, uno de los últimos supervivientes del equipo anterior a la guerra.

[23]​ La primera lesión seria le llegó en la temporada 1943-44, cuando durante un partido contra el F. C. Barcelona se fracturó la clavícula y estuvo un tiempo sin poder jugar.

[25]​ Zarra vivía los mejores momentos de su carrera deportiva y en esa misma temporada 1944-45 obtuvo su primer Trofeo Pichichi al marcar 20 goles en 26 partidos.

Ya en la prórroga, Zarra se exhibió marcando un hat trick que proclamó al Athletic vencedor del campeonato, y al mismo tiempo batió el récord de goles en una final de Copa, que aún hoy día conserva.

Una vez clasificada, a la selección española le tocó jugar la liguilla contra Estados Unidos, Chile e Inglaterra.

Contra los Estados Unidos el partido se solventó con los tres goles de Igoa, Basora y Zarra.

En el siguiente encuentro, España debía vencer a Chile si quería jugar contra Inglaterra sin la presión de tener que jugarse la clasificación en el último partido, objetivo que consiguieron venciendo al conjunto sudamericano por 2-0, con goles de Basora y Zarra.

Durante el transcurso del partido, la férrea defensa británica impidió que le llegaran balones a Zarra.

En aquella edición, la última fase del mundial se disputó en forma de liguilla, de la que Uruguay salió victoriosa, mientras que España quedó en cuarta posición tras empatar con la campeona y perder contra Brasil y Suecia.

[26]​ A su regreso en la temporada 1952-53, se proclamó máximo goleador del campeonato por última vez en su carrera, al marcar 25 tantos en 29 partidos de liga.

[14]​[26]​ Tras esto, jugó dos temporadas más en Segunda División de forma desinteresada y sin cobrar dinero por ello; la primera en la SD Indautxu y la última en el Baracaldo Altos Hornos Vizcaya, hasta que dejó oficialmente el fútbol en 1957, a los 36 años de edad.

[14]​ En 1967 sufrió una lesión grave de rodilla que le tuvo muchos meses convaleciente, aunque su intención era continuar jugando a fútbol con los veteranos.

[14]​[34]​ En 1997, el por entonces presidente del Athletic, José María Arrate, coincidió con Telmo Zarra en un restaurante y le propuso celebrar un homenaje en su honor.

Al encuentro acudieron varias personalidades importantes como Alfredo Di Stéfano, Ladislao Kubala, José María Maguregui o Rafael Iriondo.

En 1950 la FIFA volvió a organizar una Copa del Mundo tras doce años desde la última celebrada en Francia.

A pesar de que España ya había ganado sus anteriores duelos por 3-1 y 2-1, en aquella época las victorias solo valían 2 puntos y únicamente se clasificaba el primero de grupo, por lo que una victoria frente a Inglaterra les aseguraba el pase directo sin preocupaciones.

[39]​[40]​ La fase final la jugaron en forma de liguilla contra Uruguay, Brasil y Suecia, sin embargo, en esta ocasión España solo logró cosechar un empate contra los uruguayos (que se proclamaron campeones tras ganar a Brasil en el famoso maracanazo) y finalmente quedaron en cuarta posición; el tanto de Zarra ante los suecos en el último partido resultó inútil.