La población era de 39.065 habitantes según el censo del año 2000; y en 2020 había ascendido a 48.394, lo que la convertía en la décima ciudad más grande de Oklahoma.
Su aglomeración urbana asciende hasta los 78.399 habitantes según la estimación del censo de 2012.
Es la sede del condado de Payne.
Por su situación geográfica, Stillwater se encuentra entre el área metropolitana de Oklahoma City y el área metropolitana de Tulsa, estando pues considerada como una localidad con una situación estratégica privilegiada.
Fundada el 12 de diciembre de 1884, Stillwater fue parte del primer Oklahoma Land Run celebrado el 22 de abril de 1889, cuando las Tierras No Asignadas se abrieron para la colonización y se convirtieron en el núcleo del nuevo Territorio de Oklahoma.