Saint John ha sido el centro administrativo de Antigua y Barbuda desde que las islas fueron colonizadas por primera vez en 1632, y tras la independencia del Reino Unido en 1981 se convirtió en sede del gobierno.
La ciudad cuenta con un puerto al que arriban numerosos cruceros turísticos, y con el Aeropuerto Internacional V. C. Bird.
Posteriormente, Edward Warner se convirtió en el primer gobernador de Antigua, el segundo según otras fuentes,[3] y la isla empezó a ser poblada por ciudadanos de las islas británicas, especialmente irlandeses.
Durante sus primeros años, Saint John fue atacada continuamente por los caribes y los franceses.
En 1680, se inició la construcción de un fuerte en la isla Rat, frente a la bahía.
Para 1689, Saint John había superado en tamaño a Falmouth, pero un huracán destruyó casi todo el pueblo al año siguiente y todas los barcos apostados en el puerto; como mínimo fueron perdidas 18 embarcaciones.
En 1801, se inició la construcción de la residencia del gobernador, que hasta entonces habitaba en casas alquiladas.
Estas figuras fueron robadas por el barco HMP Temple en 1756 de un navío francés que se dirigía a la Martinica.
El museo conserva asimismo un bate de crícket del jugador antiguano Viv Richards.
[5] Saint John dispone del campo de críquet Antigua Recreation Ground.