Sophie Winkleman fue educada en el City of London School for Girls y en el Trinity Hall, donde estudió literatura inglesa.

[6]​ Entre sus créditos se encuentran papeles recurrentes como Big Suze en Peep Show,[7]​ numerosos papeles en Harry & Paul,[8]​ Joely en White Teeth,[9]​ Fiona en The Trial of Tony Blair,[10]​ Abby en Plus One,[11]​ Katerina en Red Dwarf: Back to Earth,[12]​ Donna en Lead Balloon,[13]​ Prudence en Keen Eddie, Elle Kensington en Chasing Alice, Angela Warren em Poirot, Princesa Eleanor en The Palace,[14]​ Ghislaine en Robin Hood,[15]​ Alice Shadwell en Dalziel and Pascoe, Ann Hamilton en Crimen en el paraíso,[16]​ Jill en Hot in Cleveland, Sharon Kirby en CSI Miami[17]​ y Dorothy Gibson en Titanic.

[18]​ Winkleman fue nominada a mejor novata por su papel de Clara Gold en Waking the Dead.

[23]​ En 2012 hizo de Helena en What About Dick junto a Eddie Izzard, Russell Brand y Billy Connolly.

Hitler, de la guerra amazona Penthiselea junto a Alistair McGowan y Stephen Mangan en ElvenQuest.

Debido a su matrimonio, se le llama Lady Frederick Windsor, pero continúa utilizando su apellido de soltera en su carrera.