Helms entonces fue DCI bajo los presidentes Lyndon B. Johnson y Richard Nixon,[1]​ siendo sucedido por James Schlesinger a principios de 1973.

Como profesional, Helms valoró mucho la recopilación de información (favoreciendo lo interpersonal, pero incluyendo lo técnico, obtenido por espionaje o de medios publicados) y su análisis al tiempo que valoraba la contrainteligencia.

Mientras trabajaba como DCI, Helms dirigió la agencia siguiendo el ejemplo de su predecesor John McCone.

En 1977, como resultado de operaciones encubiertas anteriores en Chile, Helms se convirtió en el único DCI en ser condenado por engañar al Congreso.

Además, Helms fue un testigo clave ante el Senado durante su investigación por parte del Comité Church a mediados de la década de 1970.