Fue entre los años 1989 y 2009, vocalista de la banda británica The Verve, a la que perteneció desde su fundación hasta su separación.

Sus mayores éxitos con la misma fueron las canciones «Bitter Sweet Symphony», «The Drugs Don't Work», «Sonnet», «Lucky Man» y «Love Is Noise».

Guarda una estrecha amistad con miembros de otras bandas británicas como Oasis, Coldplay, The Chemical Brothers y Unkle, con los cuales ha colaborado tanto en discos como en espectáculos en vivo.

En julio de 2005 participó en el concierto benéfico Live 8 celebrado en Londres junto a Coldplay, cantando Bitter Sweet Symphony.

[1]​ En 2007, ocho años después de su separación con The Verve, el grupo volvió a juntarse para grabar un nuevo álbum llamado Forth.

En entrevistas sobre su niñez ha declarado que "mientras los demás niños jugaban con sus juguetes, yo me empezaba a cuestionar sobre temas como la vida y la sociedad".

Mientras Ashcroft perdía el entusiasmo por el fútbol y sufría de dolores en las rodillas, el deporte fue reemplazado por otra obsesión; la música.

[4]​ En el mismo año, la banda fue forzada a cambiar su nombre después de una batalla con una compañía americana también llamada Verve.

Me siento muy positivo ahora que la decisión ha sido tomada – estar en el limbo no es bueno para el alma”.

El debut solista de Ashcroft, Alone With Everybody, en el cual Pete Salisbury toca la batería, siguió en junio del 2000.

Siendo su primer álbum en solitario, poseía un sonido muy parecido al que tenía The Verve, aunque más melódico y pausado.

Además de la difundida "A Song for the Lovers", se destacan canciones como "Crazy World", en donde hace un guiño al estilo del veterano Tom Petty, y en el que Ashcroft suplica "shelter me" (cobíjame), en una muestra de cierta desesperación que plantea durante todo el disco.

"New York" y "Money to Burn" muestran su faceta más roquera, mientras "C'Mon People" (We're Making it Now) parece salido del pasado, con matices similares a la música que componía John Lennon.

Human Conditions parece ser un viaje espiritual alrededor del mundo, mientras Ashcroft cuestiona a Dios y piensa sobre la vida.

Cuando habla sobre sus influencias, Ashcroft menciona a The Stooges, Led Zeppelin, Brian Wilson de los Beach Boys y John Lennon.

El mismo fue lanzado en agosto de dicho año, posteriormente a la edición del sencillo "Love is Noise".

Se llegó a decir que "This thing called life" sería el segundo sencillo del cuarto disco de Ashcroft, pero finalmente no fue así.

La nueva banda de música (The United Nations of Sound) con la que Ashcroft toca sus canciones, está compuesta por los siguientes músicos: Steve Wyreman – Guitarra; Rico Petrillo – Pianos, teclados & samples; D.W – Bajo; Qyu Jackson – Batería En Estados Unidos el disco tiene otro nombre, "Richard Ashcroft - United Nations of Sound".