En 1975, tras el descenso del club y la marcha de muchos jugadores titulares, Wilkins fue nombrado, cuando contaba con apenas dieciocho años de edad, capitán del Chelsea por el nuevo director Eddie McCreadie.

Tardó tres años en conseguir su primer gol, en 1983, para poner al Manchester United 2-1 en contra de Brighton & Hove Albion FC.

Tras un fallido ataque del Brighton, el balón llegó al centrocampista Arnold Muhren.

Tras meter el gol, corrió a la parte posterior del estadio para celebrar el tanto con los hinchas del United, algo de lo que se arrepintió, ya que se quedó agotado para el resto del partido que terminó con empate a dos, tras la prórroga.

Milan en 1987 para unirse al Paris Saint-Germain, su estancia en el club galo duraría 4 meses.

Wilkins marcó un gol memorable en un derbi de Old Firm contra el Celtic.

Desde Escocia, viajó a Londres, donde jugó en el Queens Park Rangers, después de que su familia decidiera que, diez años fuera de casa había sido demasiado tiempo.

En 1994, Wilkins aceptó una oferta para convertirse en jugador-entrenador de un club de Londres, el Crystal Palace, que había sido promovido a la Premier League bajo el administrador Alan Smith.

Sin embargo, Ray se rompió su pie izquierdo en su debut, y no volvió a jugar ningún partido más.

Sus apariciones durante su etapa como jugador-entrenador de Queens Park Rangers fueron menos frecuentes.

Pese a que Wilkins logró equilibrar los gastos del equipo en la Segunda División, fue despedido por el presidente Mohamed Al-Fayed después de que el Fulham perdiera los últimos tres partidos de la temporada.

Fue hijo del futbolista profesional George Wilkins, tuvo dos hermanas y tres hermanos que también fueron futbolistas: Graham Wilkins (nacido el 28 de junio de 1955), ex profesional, quién jugó en la Liga como defensa para el Chelsea, Brentford y Southend United.

Dean Wilkins y Stephen Wilkins quienes firmaron con el Chelsea y más tarde aparecieron para Brentford, jugando posteriormente con nueve equipos de la Liga, incluyendo Dagenham and Hayes.

Fue enterrado en el Randalls Park Cemetery and Crematorium en Leatherhead, Mole Valley, Surrey.