Discurre por el parque nacional Kootenay, en la provincia de Columbia Británica.
El río Vermilion nace en las Montañas Rocosas, en la divisoria continental, a 2000 m de altitud.
La cabecera se encuentra entre dos montañas, Chimney Peak y Mount Whymper.
El río Vermilion fluye primero en dirección este hasta el paso Vermilion, a 1651 m sobre el nivel del mar, donde gira hacia el suroeste.
La carretera 93 de la Columbia Británica sigue todo el curso del río a través del parque nacional hasta que se une a la cabecera del río Kootenay por debajo de Kootenay Crossing.