[1]​ Jugó fútbol universitario para los Demon Deacons de la Universidad de Wake Forest entre 2002 y 2004, donde fue titular en los 62 partidos que el equipo jugó durante su tiempo allí, anotando un gol y consiguiendo dos asistencias.

Parkhurst fue nombrado al segundo equipo de la NCAA (second-team All-American) durante su segundo y tercer año de la universidad, y se graduó con un título en historia.

[6]​ Parkhurst ayudaría a los Tigres Salvajes a ganar la Copa de Dinamarca de 2009-10, el primer título del club en su historia y su primer trofeo en Dinamarca.

La temporada siguiente, Parkhurst se vio perjudicado por una serie de lesiones durante la campaña, en algún momento perdiendo su puesto de titular con Jores Okore.

[17]​ No obstante, Parkhurst tuvo problemas para obtener minutos en el club alemán, y tras tan solo jugar dos partidos en la Bundesliga fue transferido a la Major League Soccer en enero de 2014.

[18]​ Parkhurst regresó a la MLS el 13 de enero de 2014, fichando con el Columbus Crew luego de que este último llegara a un acuerdo con el New England Revolution, equipo que tenía los derechos del jugador en la liga.

[20]​ Jugó 33 encuentros en su primera temporada con los Crew, y fue nombrado capitán del equipo.

Él había declarado que estaría dispuesto a jugar para la selección de Irlanda si sus ambiciones con los Estados Unidos no se concretaban.