En 2013 regresó a la MLS para jugar con el Seattle Sounders F. C., firmando un contrato millonario.

Ese gol además lo convirtió en el único estadounidense en anotar en tres Copas del Mundo consecutivas.

Dempsey nació en Nacogdoches, Texas, y durante gran parte de su niñez, su familia vivió en una casa rodante, donde él y sus hermanas crecieron jugando fútbol con los niños de la zona o cualquiera que encontrasen.

Le ofrecieron jugar en el equipo juvenil del Arsenal FC, pero debido a que su primo Arya Ashtari se encontraba muy enfermo finalmente tuvo que dejar pasar la oferta.

Dempsey se unió a la Universidad de Furman y fue un jugador clave para los Paladins.

En sus tres temporadas en Furman, Dempsey jugó como titular en 61 de 62 partidos como mediocampista y anotó 17 goles.

Dempsey ayudó al Revolution a llegar a las finales de la Conferencia del Este y recibió el premio al novato del año ese mismo año.

Al año siguiente Dempsey anotó 8 goles más, pero se perdió gran parte de los playoffs debido a una lesión.

[11]​ Siete días después debutó en la FA Cup con una victoria 3-0 sobre el Stoke City.

[13]​ Este gol salvó a Fulham del descenso y les garantizó un puesto en la Premier League en la temporada siguiente.

[32]​ Por segunda temporada consecutiva, Dempsey terminó como el máximo goleador del Fulham en la Premier League junto con Andrew Jonhson con siete goles.

en la Europa League y luego jugando 72 minutos en su derrota contra Manchester United en la liga.

[40]​ El periódico británico The Guardian indicó que ese gol "podría convertirse en el gol más importante en la historia de Fulham",[41]​ y efectivamente fue votado como tal por los hinchas del Fulham en julio de 2012.

[44]​ Dempsey continuó siendo titular, solo uno de cinco estadounidenses que lo hacían en ese entonces.

[46]​ Continuó su buena racha anotando dos goles contra Wigan Athletic el 30 de octubre en la victoria 2-0 del Fulham.

[51]​ Hasta la temporada 2010-11 había anotado un total 33 goles con el equipo en la Premier League, superando tanto a Brian McBride y Steed Malbranque, cada uno con 32.

[53]​ Dempsey anotó su quinto gol en la Premier League esta temporada en la victoria contra el Bolton 2-0 el 17 de diciembre, dejando al Fulham a 6 puntos de la zona del descenso.

en Boxing Day, Dempsey anotó el gol del empate en un partido que terminaría 1-1.

[59]​ El 4 de marzo continuó con su buena racha, anotando 2 goles en la victoria 5-0 sobre Wolverhampton Wanderers.

[64]​ Terminó la temporada anotando 23 goles y entregando 8 asistencias en todas las competiciones disputadas por el Fulham.

[70]​ Horas antes, Dempsey había rechazado una oferta similar del Aston Villa, indicando que su primera opción era fichar con el Liverpool FC.

Una vez llegado al club, Dempsey recibió el número 2 para su camiseta,[72]​ un número poco común para jugadores ofensivos, pero cuyo significado se debe al pseudónimo usado por Dempsey cuando rapea, Deuce, el cual en inglés quiere decir "dos".

[78]​ El 19 de noviembre de 2012 ganó el premio al Futbolista del Año en Estados Unidos, reconocimiento que recibió por tercera vez en su carrera y por segundo año consecutivo.

No obstante, Tottenham cayó en la definición, quedando así fuera del torneo.

[81]​ Durante la pretemporada 2013/14, Tottenham anunció que Dempsey había sido incluido en la lista de jugadores del club que estaban a la venta,[82]​ y semanas después se confirmó su partida.

[90]​ Una semana después, Dempsey anotó un doblete y volvió a ser nombrado jugador del partido en la victoria 3-2 como visitante sobre el FC Dallas.

[91]​ Dempsey continuó su dominante actuación en la temporada anotando otros dos goles y siendo nombrado como jugador del partido por tercera ocasión consecutiva en la victoria 4-1 sobre Colorado Rapids el 26 de abril.

[92]​ En el partido de vuelta frente al rival de los Sounders, el Portland Timbers, Dempsey volvió a ser figura y anotó un gol y entregó una asistencia en victoria 4-2 como visitantes.

[105]​ Desde que Jürgen Klinsmann se hizo cargo de la selección estadounidense en 2011, Dempsey ha sido convocado para casi todos los partidos.

[119]​ Gracias a sus actuaciones tanto con la selección nacional como con su club en la Major League Soccer, Dempsey fue uno de los seis nominados al premio al Futbolista del Año en Estados Unidos en noviembre de 2014.