Recibió una nominación al Independent Spirit Award al mejor actor de reparto por su actuación en la exitosa película independiente Eighth Grade.

Hamilton nació en la ciudad de Nueva York, hijo de los actores Sandra Kingsbury y Dan Hamilton.

Sus créditos en Broadway incluyen La prueba y The Coast of Utopia (2007, Lincoln Center).

En noviembre de 2010, se anunció que tanto Hamilton (Tom) como Dane Cook (Carter) protagonizarían Fat Pig de Neil Laute.

[3]​ Hamilton también ha actuado en Selected Shorts de PRI, leyendo la historia de Neil Gaiman "The Thing About Cassandra".