A principios de la década de 1990, Billingsley comenzó a aparecer en papeles menores en cine y televisión.
Trabajó en un episodio de The X-Files, interpretando a un amigo de The Lone Gunmen que termina siendo un espía del gobierno.
Hizo el papel del profesor Miles Ballard en la serie The Others, y más tarde hizo del excéntrico extraterrestre Doctor Phlox en la quinta serie de Star Trek, Star Trek: Enterprise.
El mismo año protagonizó la película independiente Breathing Hard (2000).
En 2002, fue actor invitado en un episodio de Stargate SG-1, interpretando a un científico.