La filmografía de Phoenix incluye películas como Signs (2002), The Village (2004), Hotel Rwanda (2004), Her (2013) e Inherent Vice (2014).

[9]​ Finalmente se desilusionaron con el grupo y lo abandonaron en 1977, al oponerse a las reglas cada vez más distorsionadas del culto, en particular la práctica de Flirty Fishing.

[13]​ En esta época, Phoenix se refirió por primera vez a sí mismo como «Leaf», inspirado por pasar tiempo al aire libre rastrillando hojas y queriendo un nombre relacionado con la naturaleza como el de sus hermanos.

[14]​ Su madre comenzó a trabajar como secretaria en la NBC y su padre se convirtió en arquitecto paisajista.

[19]​ En 1984, Phoenix protagonizó junto a su hermano River el programa ABC Afterschool Special titulado Backwards: The Riddle of Dyslexia, por el que compartieron una nominación a Mejor Actor Joven en una Película Familiar Realizada para Televisión en los 6th Youth in Film Awards.

[20]​ También hizo apariciones como invitado en el episodio de Murder, She Wrote «We're Off to Kill the Wizard», y en episodios individuales de The Fall Guy y Hill Street Blues.

[26]​ La crítica alabó la película, y los críticos de IndieWire destacaron al reparto y sus interpretaciones por poseer «un corazón genuinamente simpático y, en ocasiones, perspicaz», calificando a Phoenix de «adolescente angustiado tremendamente creíble», en una actuación que le valió una nominación al Young Artist Award al Mejor Actor Joven Protagonista de Largometraje.

Phoenix interpretó a Jimmy Emmett, un joven perturbado que es seducido por una mujer (Nicole Kidman) para cometer un asesinato.

[6]​ Al año siguiente, Phoenix protagonizó Clay Pigeons como un joven en un pequeño pueblo que se hace amigo de un asesino en serie.

La película resultó ser un éxito de taquilla, recaudando $ 96 millones en todo el mundo, pero encontró pocos admiradores entre los críticos.

[39]​ Al año siguiente, Phoenix protagonizó la película satírica Buffalo Soldiers en el papel de un soldado del ejército estadounidense.

[41]​ Después vendrían diversas colaboraciones con el director de Sexto sentido, M. Night Shyamalan.

[44]​ En su siguiente película del año, protagonizó, junto a John Travolta, el drama Ladder 49[45]​ como bombero de Baltimore.

La serie presentaba a invitados famosos en aventuras mundiales «para conectar con jóvenes líderes que están creando un cambio social y económico.

En el año 2007 participó en dos papeles estelares, que le valieron alabanzas de parte del público y la crítica: nuevamente para James Gray en We Own the Night, película policial ambientada en los años ochenta, y Reservation Road, a las órdenes de Terry George.

[65]​ Su actuación fue alabada públicamente por sus compañeros actores Daniel Day-Lewis,[66]​[67]​ Jessica Chastain y Robert Duvall.

[74]​ También en 2013, Phoenix colaboró con el director James Gray por cuarta vez en la película dramática The Immigrant.

En su tercer largometraje del año, Phoenix interpretó al dibujante cuadripléjico John Callahan en su segundo largometraje con el director Gus Van Sant, la película biográfica Don't Worry, He Won't Get Far on Foot.

Una historia ambientada en 1981, la película sigue a Arthur Fleck, un payaso fracasado y comediante stand-up cuyo descenso a la locura y el nihilismo inspira una violenta revolución contracultural contra los ricos en una Ciudad Gótica en decadencia.

El aclamado documental sigue la vida diaria de un cerdo, dos vacas y un pollo con una sola pata.

En el papel de Johnny, Phoenix escucha a la gente y al mundo que le rodea con gran curiosidad.

[104]​ Phoenix recibió su séptima nominación a los Globos de Oro por su interpretación en la película, compartíó reparto con Amy Ryan, Nathan Lane y Patti LuPone.

[106]​ También se reunirá con Lynne Ramsay en Polaris, coprotagonizada por Rooney Mara, y con Ari Aster en la película del oeste contemporáneo Eddington.

[116]​ En el verano de 2001 mantuvo una relación con la ex Miss Noruega y modelo Inger Lise Ebeltoft.

[117]​ Desde 2016 mantiene una relación con la actriz estadounidense Rooney Mara, que comparte su compromiso ético al veganismo.

[33]​ En febrero de 2024 se hizo público que iba a ser padre por segunda vez.

Aquella noche River esperaba poder tocar con su banda Aleka's Attic pero su amigo Flea, bajista de los Red Hot Chili Peppers, le dio la mala noticia de que no podrían hacerlo porque había demasiada gente sobre el escenario.

Aproximadamente a la una de la mañana, River Phoenix salió del Viper Room en un estado lamentable.

Tras haber ganado el Oscar por su actuación en Joker, Joaquin recordó a su hermano en un emotivo discurso: “Cuando tenía 17 años, mi hermano escribió una canción que decía: 'corre al rescate con amor y la paz te seguirá'”, dijo emocionado.

Se le ha visto también en labores humanitarias, protagonizando campañas para Amnistía Internacional, en los últimos tiempos denunciando la situación en Darfur.