Lingard llegó a la Academia del Manchester United con siete años de edad.
[5] Avanzó a través de su cantera y fue parte del equipo que ganó la FA Youth Cup en la temporada 2010–11,[6][7] lo que le ayudó a firmar un contrato profesional en el verano de 2011.
En ese encuentro abrió el marcador a los 20 minutos, y llegó a anotar un póker de goles al marcar los cuatro tantos de su equipo.
[19] En total, Jesse jugó en 17 ocasiones, incluyendo los Championship Playoffs, anotando 4 goles.
Aunque fue titular, tuvo que ser sustituido a los 24 minutos por una lesión que le tuvo de baja más de cuatro meses.
[36] Entonces permaneció varios meses sin equipo hasta que en febrero de 2024 fichó por el F. C.
El 24 de junio, en su segundo partido mundialista, dio una asistencia y anotó un gran gol en la victoria por 6 a 1 ante Panamá.
[41] Jesse fue titular habitual durante el torneo, participando en seis de los siete encuentros posibles.