Fue educado en la Universidad de Edimburgo (MA en Matemáticas y Filosofía Natural en 1957) y en el Trinity College de Cambridge (Matemáticas y PhD en 1963 con el título de tesis Optimum Planning for a Dynamic Economy, supervisada por Richard Stone).

Un contemporáneo, Quentin Skinner, ha sugerido que Mirrlees fue miembro de los Apóstoles de Cambridge junto con Amartya Sen durante ese período.

Durante su tiempo en Oxford, publicó documentos sobre modelos económicos por los cuales sería galardonado con el Premio del Banco de Suecia en Ciencias Económicas en memoria de Alfred Nobel.

Los documentos se centraron en la información asimétrica, que determina hasta qué punto debería afectar la tasa óptima de ahorro en una economía.

Pasa varios meses al año en la Universidad de Melbourne, Australia.