Nació en Shillong, Assam, India.
Desde los años 1930 a su muerte, su obra fue expuesta mayoritariamente en Gran Bretaña y Alemania.
Estudió en Londres y más tarde viajó a Francia para estudiar a los surrealistas, especialmente Salvador Dalí.
Sin embargo, fue expulsada del grupo surrealista londinense por no dar su apoyo incondicional a E. L. T. Mesens en 1940.
Principalmente conocida por sus pinturas, Colquhoun creó nuevas técnicas surrealistas, además de ser escritora y poetisa.