En estos territorios aprendió varios idiomas y dialectos de los pueblos indígenas.

[1]​ Después de completar sus estudios en 1818, Veniamínov fue nombrado maestro en una escuela parroquial.

En ruso era conocido como Padre Ioann, la forma religiosa tradicional de Iván.

Ioann a menudo viajaba entre las islas en una canoa, navegando las turbulentas aguas del Golfo de Alaska.

A través de sus viajes por las islas, el padre Ioann Veniamínov se familiarizó con los dialectos locales.

En 1828, tradujo segmentos de la Biblia y otros textos eclesiásticos a ese dialecto.

En 1836, el padre Veniamínov emprendió un viaje pastoral hacia el sur, abarcando la región más meridional de la América rusa, desembarcando en Fort Ross, en el norte de California.

Mientras estuvo allí, realizó un censo y llevó a cabo los sacramentos del matrimonio y el bautismo para la población rusa local, así como para los indígenas de la zona.

Mientras estaba allí, recibió la noticia de que su esposa había fallecido durante su visita a Irkutsk.

Su sede estaba ubicada en Novoarkhangelsk (Sitka), a la cual regresó en septiembre de 1841.

Pasó los siguientes nueve años administrando su eparquía y realizando varios viajes misioneros largos a sus áreas remotas.

Dedicó mucha energía a la traducción de las escrituras y los libros litúrgicos al yakuto.