En el consiguiente escándalo de Watergate, Hunt fue condenado por robo, conspiración y escuchas telefónicas, pasando finalmente 33 meses en prisión.[7] Tad Szulc afirma que Hunt fue requerido para ayudar a Dulles a escribir un libro, The Craft of Intelligence, que Dulles publicó tras su retiro obligado de la CIA en 1961.[11][12] En su testimonio de 1978, sin embargo, Hunt negó haber estado en México nunca entre 1961 y 1970.[17] Al año siguiente, fue contratado por Charles Colson, consejero jefe del Presidente Richard Nixon, y se unió a la unidad de investigaciones especiales del Presidente.[19] Hunt y Liddy habían cableado el edificio a finales de agosto.[22] Esta misión finalmente resultó infructuosa, con poco o nada de información útil descubierta por Hunt.[16] Las actividades de Hunt en la Casa Blanca incluyeron desinformación relacionada con asesinatos.[26] Pocos días después de la irrupción, Nixon fue grabado diciendo, a H. R. Haldeman, "Este camarada Hunt, él sabe condenadamente mucho demasiado (sic)."[27] Hunt fue el encargado de la seguridad del infame Committee to Re-elect the President.Hunt y su compañero operativo G. Gordon Liddy, con los otros 5 atrapados en Watergate, fueron condenados por cargos federales tres meses después.)[34] El House Select Committee on Assassinations concluyó que hubo una conspiración para asesinar a John F.[36] Esta conclusión es controvertida, y es posible que el micrófono abierto no estuviera en la escena del asesinato.Vea Pruebas DictaBelt relacionadas con el asesinato de John F. Kennedy.[37] En 2005, un artículo en Science & Justice por Ralph Linsker, Richard Garwin, Herman Chernoff, Paul Horowitz, y Norman Foster Ramsey, Jr.[38] Dos artículos de periódicos publicados antes del testimonio afirmaban que existía un memorándum CIA de 1966 CIA que ligaba a Hunt al asesinato del Presidente Kennedy entregado al HSCA."[39] También escribió que Hunt, Frank Sturgis, y Gerry Patrick Hemming podrían ser pronto implicados en una conspiración de asesinato contra John F. Kennedy.El segundo artículo, de Joseph J. Trento y Jacquie Powers, apareció en el periódico de Wilmington, Delaware, Sunday News Journal seis días después.Sin embargo, nadie fue capaz demostrar este supuesto memorándum, y la Comisión presidencial acerca de las actividades de la CIA dentro de Estados Unidos determinó que Hunt estaba en Washington D. C. el día del asesinato[40] Hunt demandó al Liberty Lobby—pero no al Sunday News Journal—por Difamación.En 1983, sin embargo, el caso fue ganado en la apelación por la contraparte debido a errores en las instrucciones al jurado.Andrew y Mitrokhin afirman que la carta era un fraude, cuidadosamente creado por la KGB para mplicar a Hunt y a la CIA, basada en la creencia de que Hunt había estado en Dalas el día del asesinato.[54] E. Howard Hunt también escribió el prólogo al libro de Giammarco For Your Eyes Only: Behind the Scenes of the James Bond Films (ECW Press, 2002).En grabaciones de audio, discusiones y escritos, Hunt dijo (de acuerdo a su hijo) que él y muchos otros estuvieron implicados en la conspiración para asesinar al Presidente Kennedy.
