Nacido en Extremadura, su familia se trasladó a Vitoria cuando Ernesto tenía siete meses.

En octubre de 1982 hizo su debut con el primer equipo del Alavés, en Segunda División, con apenas 18 años y medio.

En 1985, tras anotar diecisiete goles en Segunda B con el club babazorro, se marchó al Sestao S. C., que acababa de ascender a Segunda División y al que dirigía Javier Irureta.

En el club vizcaíno coincidió con otros futbolistas, que acabarían siendo entrenadores, como José Luis Mendilibar, Manix Mandiola o Jon Aspiazu.

[3]​ Ernesto no participó en el choque de vuelta, ya que se encontraba renqueante por una lesión.

En su primera temporada, coincidió nuevamente con Javier Clemente,[5]​[6]​[7]​ siendo el máximo goleador del equipo con quince tantos.

La eliminación por parte del Austria de Viena en la UEFA supuso una decepción mayúscula para el Athletic, mientras que en la Liga obtuvo una cómoda 9.ª posición (51 puntos).

[14]​ No tuvo un inicio sencillo, ya que empezó perdiendo la Supercopa de España ante el F. C. Barcelona, y algunos malos resultados estuvieron a punto de precipitar su cese,[15]​ pero gracias al fútbol atractivo que Valverde propuso su equipo fue recomponiéndose.

[16]​ En la Liga, el conjunto blanquiazul fue de menos a más y terminó en una holgada 11.ª posición.

Siguió dirigiendo al equipo periquito una temporada más, obteniendo el 12.º puesto en la clasificación de la Liga 2007-08.

[22]​ Ese mismo año, a principios de junio, tomó las riendas del Villarreal.

En abril de 2012, revalidó el campeonato liguero con el Olympiacos, conquistando así su tercera Superliga griega.

[32]​ El técnico extremeño logró dar la vuelta a la situación y convertir al Valencia en el tercer mejor equipo del campeonato desde su llegada, llevándole a alcanzar las posiciones nobles de la clasificación en menos de tres meses.

[37]​ Se convirtió así en el único técnico que ha dirigido al Athletic Club en el antiguo y el nuevo Estadio de San Mamés.

El equipo mejoró en la segunda vuelta y concluyó en séptimo lugar, con 55 puntos, clasificándose así para la Liga Europa 2015-16.

[42]​ En 2015 fue el entrenador que llevó al Athletic a conquistar un título oficial tras 31 años de sequía.

Ganó la Supercopa de España al F. C. Barcelona imponiéndose por 4-0 en la ida en San Mamés y 1-1 en la vuelta en el Camp Nou (5-1 en el global).

[50]​ El 14 de abril, en la victoria por 5-1 ante la UD Las Palmas, alcanzó su partido número 300 al mando del Athletic Club.

[62]​[63]​[64]​[65]​ El equipo barcelonés se adjudicó el título en la jornada 35 (aunque tenía un partido aplazado), con 86 puntos (26 victorias y 8 empates), aventajando en once puntos al Atlético de Madrid y en trece al Real Madrid.

[74]​ Además, pocos días después concretamente el 2 de marzo, el equipo catalán volvió a ganarle a domicilio al eterno rival por 0-1,[75]​ obteniendo así una clara ventaja en el campeonato liguero; que se reafirmó aún más tras derrotar 2-0 en los últimos minutos del partido a su por entonces máximo perseguidor, el Atlético de Madrid, el 6 de abril.

[78]​[79]​[80]​ Además, pocas semanas después el equipo también perdió la final de Copa del Rey 2019 ante el Valencia por 2 a 1.

[87]​ Es hermano de Mikel Valverde, escritor y dibujante vasco ligado al mundo del cómic.