[1] El equipo también es conocido como The Red and White Army (el ejército rojiblanco, en inglés).[2] El club fue fundado en 1928, e inicialmente jugó en la Liga de Irlanda del Norte, ganando el título en la temporada 1964-1965.En 1971, debido a los problemas de inseguridad generados por los enfrentamientos entre católicos y protestantes, los partidos no pudieron ser jugados en Brandywell.Tras 13 años tan sólo con categorías inferiores, el club se unió a la First División de la Liga irlandesa en la temporada 1984-1985.Tras lograr el título ascendieron a la Premier Division donde permanecen hasta hoy en día.[7] Este éxito se repetiría en 1937, pero desde ese año hasta 1949 no se lograría ningún nuevo título, cuando el club logró la victoria en la Copa de Irlanda del Norte al vencer al Glentoran.[8] Este título se volvería a lograr en 1954 otra vez frente al Glentoran[9] y en 1964, año en el que además se logró la Golden Cup, lo que permitió al club disputar por primera vez una competición europea.[15] Durante los primeros 40 años de vida del club no hubo enfrentamientos sectarios significativos en los partidos, pero en el año 1969 la Asociación por los Derechos Civiles de Irlanda del Norte comenzó una campaña contra el gobierno que derivó en un enfrentamiento que se ha prolongado durante 30 años, entre nacionalistas y unionistas.La policía volvió a declarar el estadio como sumamente inseguro y la solicitud del club fue denegada.Durante 13 años el club se mantuvo tan sólo con equipos de categorías inferiores, jugando en ligas locales.Durante este periodo el club intentó en varias ocasiones ser readmitido manteniendo Brandywell como su estadio, pero siempre fue rechazado.En la temporada 1989-1990 hizo su debut en la Copa de Europa enfrentándose en primera ronda al Benfica.[22] El Derry Football Club disputó partidos para recaudar fondos frente a equipos como el Celtic de Glasgow,[23] Manchester United,[24] FC Barcelona[25] y Real Madrid.[26] Estos partidos y el apoyo popular permitieron al club salir de la quiebra económica, pero en el año 2003 el club estuvo a punto de perder la categoría al finalizar en novena posición la Liga y tener que disputar una eliminatoria a doble encuentro frente al Finn Harps de Donegal.lo que le permitió clasificarse para la primera ronda del torneo donde se enfrentó al Paris Saint-Germain.Sin embargo, en enero de 2010 una nueva directiva encabezada por Philip O'Doherty solicitó una plaza en la segunda categoría del fútbol irlandés como el Derry City original.[38] Esta fue la vestimenta utilizada hasta 1932 cuando la camiseta blanca y pantalón negro fue adoptada.[4] Desde esa fecha las únicas modificaciones en la vestimenta del equipo han sido la mayor o menor anchura de las rayas rojas.En dicho escudo aparecen los siguientes símbolos: Un esqueleto, un castillo con tres torres, la cruz roja de San Jorge y una espada.[41] En el escudo se podía leer le expresión en latín "Vita, veritas, victoria", (vida, verdad y victoria) En abril de 1986 el club organizó un concurso entre las escuelas locales para el diseño de un escudo.El escudo siempre ha ido situado sobre el corazón en las diversas camisetas utilizadas en los partidos en campo propio, mientras que en el uniforme actual utilizado en los partidos jugados fuera de Brandywell el escudo está situado más centrado.El club posteriormente tuvo la posibilidad de adquirir el antiguo campo del Derry Celtic, el Celtic Park, pero debido a que la directiva del club actuó de forma dubitativa la Gaelic Athletic Association terminó adquiriendo el campo.Como resultado de ello el club abandonó la liga[16] y durante 13 años tan sólo contó con categorías juveniles.[51] Dos días después Sammy Curran tuvo el honor de ser el primer jugador en logar un hat trick con la camiseta del Derry.Para lo que es común en la Liga Irlandesa el Derry tiene una relativamente gran masa de aficionados.Así mismo el Derry fue, junto al Shelbourne, uno de los equipos que disputaron el primer partido en ser emitido en directo por la televisión irlandesa, en la temporada 1996-1997.[79] El partido fue organizado para comprobar las medidas de seguridad necesarias en un cercano enfrentamiento en la Setanta Cup.
