El sistema incluye la Biblioteca Central de Denver, ubicada en el distrito Golden Triangle del centro de Denver, así como 25 sucursales y dos bibliotecas móviles.

[3]​ John Cotton Dana fue nombrado bibliotecario jefe y la "Biblioteca Pública de Denver" se estableció oficialmente en 1889.

La biblioteca se mudó a su propio edificio en 1910, un diseño de renacimiento griego financiado por el filántropo Andrew Carnegie que estaba ubicado en el centro de Civic Center Park.

[3]​ En la década de 1950, la ciudad encargó al estudio de arquitectura Fisher & Fisher y al diseñador Burnham Hoyt que construyeran una nueva Biblioteca Central que se ubicaría en Broadway y West 14th Avenue.

[7]​ A lo largo de las décadas de 1950 y 1970, Denver experimentó una explosión de crecimiento y rápidamente requirió que se abrieran más sucursales para atender a los nuevos vecindarios que se ramificaron hacia el sureste y suroeste.