Su debut en el modelaje se produjo en 2009 cuando fue portada de revistas como Elle, Vanity Fair y Cosmopolitan, entre otras.

En 2014, Fanning trabajó junto a Mark Shriver, presidente de Save the Children.

Su madre, Heather Joy (de soltera Heather Arrington), jugaba al tenis profesional, y su padre, Steven J. Fanning, jugó al béisbol en ligas menores con los Saint Louis Cardinals, y trabaja como vendedor de productos electrónicos en Los Ángeles.

Fanning resumió su trayectoria profesional en una entrevista con el Daily Record de Glasgow, Escocia, diciendo al periódico sobre los profesores de actuación: Fanning tiene ascendencia alemana (su abuela paterna nació en Ludwigshafen), irlandesa, inglesa y francesa.

[7]​ Dakota Fanning comenzó su carrera en el mundo del espectáculo realizando anuncios publicitarios.

En el mismo año obtuvo su primer trabajo importante como actriz invitada en la serie Emergencias (NBC).

Posteriormente tuvo varios papeles invitados en series de televisión como CSI: Crime Scene Investigation (2000), The Practice (2000), Spin City (2000), Ally McBeal (2000) y Malcolm (2001).

Tras protagonizar el corto Father Xmas (2001), debutó en un largometraje cinematográfico al aparecer brevemente en la comedia Tomcats (2001).

[11]​ En 2002, Steven Spielberg la contrató para interpretar a Allie Keys en la miniserie de ciencia ficción Taken.

En 2003 protagonizó dos películas importantes: como Lorraine «Ray» Schleine, una niña muy aplicada que está bajo el cuidado de una niñera inmadura interpretada por Brittany Murphy en Uptown Girls.

No asistió al estreno por encontrarse en México, donde su hermana (Elle Fanning) se hallaba filmando Babel (2006).

[19]​ Luego en 2005 Dakota coprotagonizó La guerra de los mundos junto a Tom Cruise y Justin Chatwin.

Durante ese fin de semana unos extraterrestres atacan la Tierra y sus vidas corren peligro.

La película se rodó en 73 días, en diferentes localizaciones: California, Connecticut, Nueva Jersey, Staten Island y Virginia.

[27]​ En los primeros meses de 2007, rodó Winged Creatures (más conocida como Fragments), junto a Kate Beckinsale, Guy Pearce, Josh Hutcherson, Forest Whitaker y Jennifer Hudson.

[30]​ Ambientada en Carolina del Sur en 1964, la historia se centra en Lily Owens (Dakota), una chica que deja su vida solitaria y su turbulenta relación con su padre huyendo con su niñera y única amiga (Jennifer Hudson) a Carolina del Sur, donde se encuentran con un excéntrico trío de hermanas (Queen Latifah, Sophie Okonedo y Alicia Keys).

En diciembre de 2010, se anunció que una película basada en la novela Si decido quedarme estaba en los trabajos de Summit Entertainment, y que Dakota, Chloë Grace Moretz y Emily Browning estaban en conversaciones para interpretar a Mia.

Catherine Hardwicke se encargó de dirigir la cinta, pero fue sustituida por el brasileño Heitor Dhalia, quien también dejó la película más tarde.

[44]​[45]​[46]​ Durante el mes marzo del mismo año rodó The Motel Life, donde interpretó a Annie James.

Cercana a esa fecha, Fanning obtuvo el papel de Euphemia «Effie» Gray en el filme Effie, con dirección de Richard Laxton, escrito y coprotagonizado por Emma Thompson, con Greg Wise, Tom Sturridge, Robbie Coltrane, Julie Walters, Derek Jacobi y Claudia Cardinale.

La película da una mirada sobre la misteriosa relación entre el crítico de arte victoriano John Ruskin y su esposa adolescente Effie Gray.

La película cuenta la historia de dos amigas adolescentes, Lilly (Fanning) y Gerry (Olsen), que hacen un pacto para perder su virginidad durante el verano, pero terminan enamorándose de David (Holbrook), un artista callejero, lo que pondrá su amistad a prueba por primera vez.

[55]​ Durante este largo viaje, Yellowbird se dispone a buscar una familia para él.

[56]​[57]​ El 15 de mayo se estrenó en Estados Unidos la película Every Secret Thing, basada en la novela que Laura Lippman publicó en 2004, y es coprotagonizada por Diane Lane, Elizabeth Banks, Danielle Macdonald, Colin Donnell y Nate Parker.

[58]​[59]​ El 28 de mayo del mismo año Warner Bros anuncio a nivel mundial que Dakota junto a Kate Upton y Saoirse Ronan eran las candidatas para el spin-off de Harry Potter Animales fantásticos y dónde encontrarlos.

La película sigue la vida de un hombre cuya hija recién casada es asesinada brutalmente.

[70]​ Más recientemente, tanto Dakota como su hermana Elle comenzaron Lewellen Pictures con un acuerdo de primera vista en Civic Center Media.

[71]​ Mientras vivía en Georgia, asistió a una escuela Montessori por un breve período de tiempo; luego fue educada en su casa por tutores.

Sus películas favoritas son Lo que el viento se llevó (1939), Magnolias de acero (1989) y Titanic (1997).

Durante la promoción de Hombre en llamas una reportera le preguntó cómo se sentía trabajar con Denzel Washington.