Se mantuvo en este nivel hasta que en 1951 entró a la Sussex County League, hasta que 5 años más tarde pasaron a la Metropolitan League, una competición para equipos profesionales y no profesionales.En el 2004 los Red Devils firmaron su 20º temporada en la Premier División of the Southern League, acabando con el título del campeonato, ganándolo con 12 puntos de ventaja sobre su más cercano perseguidor.El Crawley jugaría posteriormente en la Conference National, el nivel más alto del fútbol Non-League, por primera vez en su historia.Las cosas se pusieron peor para el Crawley, y la baja asistencia a los partidos hizo caer los ingresos del club.Varios jugadores dejaron el club, entre ellos el capitán Ian Simpemba, Simón Wormull y Daryl Clara.Al mes siguiente, la calidad del equipo bajó, provocando que John Hollins y Lewer Alan perdieran su trabajo.El Crawley terminó la temporada en un respetable puesto 15°, y fue subcampeón en la Sussex Senior Cup a pesar de la situación financiera del club.Sin embargo, 2009 empezó mal, ya que les quitaron cuatro puntos por usar a un jugador no registrado, llamado Isaías Rankin.[4] La apelación fue escuchada y el 28 de febrero del 2009 la penalización se redujo a solo un punto.El Crawley falló dos penaltis en la segunda mitad y ambos equipos acabaron con un jugador expulsado, pero fue una victoria memorable.Esta fue la primera vez que un equipo non-league llegaba a la quinta ronda (octavos de final) desde el Kidderminster Harriers FC en la temporada 1993-1994.Crawley Town FC pasó 48 años en su ciudad natal Mead hasta que vendieron el terreno en 1997.
