Su existencia pasó por varias alternativas y modificaciones en su estructura, funciones y reglamentación hasta su extinción final en 1834.
Se dispuso que las cuatro secretarías de Consejo y Cámara quedasen reducidas a dos según fuesen vacando y que la Junta de Guerra atendiese la provisión de los oficios y cargos del ejército y armada, al igual que la cuenta y razón de lo que se gastaba en las flotas de la carrera de Indias.
Se restableció la Cámara en 10 de febrero de 1644, integrada por un presidente y tres ministros del Consejo de Indias, para que despacharan y consultasen las cosas y negocios de que se habían ocupado anteriormente.
Se consideró entonces más conveniente que corriese por la vía reservada todo lo que tuviera relación con la Real Hacienda, Guerra, Comercio, navegación y provisión de empleos.
La constituyeron el gobernador del Consejo, cuatro ministros, dos de capa y espada y dos togados, sin que se les diera por encargo más sueldo ni emolumentos de los que ya tenían en sus plazas.