[1]​ Terminología Anatómica actualmente divide la arteria en cuatro partes: «cervical», «petrosa», «cavernosa» y «cerebral».

Desde su origen en el borde superior del cartílago tiroides (C4, o cuarta vértebra cervical), la carótida interna asciende algo oblicua hacia atrás a la región carotídea superior, luego atraviesa el espacio retroestíleo junto con el paquete vasculo-nervioso del cuello (desde ese punto hacia arriba conforman dicho paquete la carótida interna, la vena yugular interna y el nervio vago) y también junto con los pares craneales 9º, 11º, 12º, los ganglios de la cadena yugulocarotídea, y el ganglio cervical superior de la cadena simpática cervical; penetra en el conducto carotídeo (porción intrapetrosa) y describe aquí dos codos que la llevan encima del agujero rasgado anterior en la cavidad craneal.

El segmento cervical, o C1, de la arteria carótida interna se extiende desde la bifurcación carotídea hasta que la arteria entra en el conducto carotídeo del cráneo (anteriormente al foramen yugular, agujero por el que sale del cráneo la vena yugular).

En la base del cráneo, los nervios glosofaríngeo, vago, accesorio e hipogloso pasan entre la arteria y la vena yugular interna.

La arteria se encuentra al principio en frente de la cóclea y la cavidad timpánica; de esta última cavidad se encuentra separada por una laminilla (lamella) ósea, que es cribiforme (perforado como una criba) en sujetos jóvenes, y generalmente absorbida parcialmente en la edad adulta.

Frecuentemente esta placa ósea es más o menos deficiente, en cuyo caso el ganglio se encuentra separado de la arteria por una membrana fibrosa.

En algunos libros de anatomía humana se afirma erróneamente que la arteria carótida interna pasa a través del foramen lacerum.

Existe un consenso reciente respecto a que la arteria carótida interna no debe describirse como atravesando el foramen lacerum.

[4]​ El segmento cavernoso, o C4, de la arteria carótida interna empieza en el ligamento petrolingual y se extiende hasta el anillo dural proximal, que está formado por el periostio medial e inferior del proceso clinoides anterior.

El segmento oftálmico presenta un trayecto más o menos horizontal, paralelo al nervio óptico, que discurre superomedialmente a la carótida en este punto.

Las ramas del segmento oftálmico que reciben nombre propio son: El segmento comunicante, o C7, de la arteria carótida interna pasa entre los nervios óptico y oculomotor hacia la sustancia perforada anterior en la extremidad medial de la fisura cerebral lateral.